2.1. Localización y material vegetal

El estudio se realizó en el municipio de Mosquera, Cundinamarca a una altitud de 2.560 m s. n. m. en el lote experimental 49 del Centro de Investigación Tibaitatá, de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA) con coordenadas 4° 41’ 18,84’’ N y 74° 12’ 22,67’’ O.

Se estableció un ciclo de cultivo de papa durante el período de diciembre de 2015 a mayo de 2016 en tres variedades comerciales de papa (Pastusa suprema, Ica única y Diacol capiro) con cuatro repeticiones. Las parcelas básicas se separaron por un metro de barrera vegetal (Avena sativa L.) para evitar dispersión de propágulos de P. infestans entre parcelas. Cada unidad experimental se conformó de 10 surcos, cada uno con 45 tubérculos sembrados a una distancia de siembra de 35 cm, para un total de 12 unidades experimentales en el estudio de investigación. En todo el ciclo no se realizó aplicaciones de fungicidas para favorecer la presencia de la enfermedad del tizón tardío (P. infestants (Mont.) de Bary) (Figura 1).

Figura 1 Tizón tardío. a) síntoma en hoja de papa. b) Imagen microscópica (40x) de esporangios, e hifas de Phytophthora infestans.Figure 1.Late blight a) symptom in potato leaf. b) Microscopic image (40x) of sporangia, and hyphae of Phytophthora infestans.  

(Phytophthora infestans (Mont.) de Bary) (Figura 1).

2.2. Severidad del tizón tardío

Para la toma de datos de severidad se tomaron puntos equidistantes por cada unidad experimental, cuyos criterios de selección fueron plantas sin anomalías fisiológicas, daños causados por bacterias y virus. Para cada muestreo se tomaron 5 surcos centrales por cada unidad experimental y se evaluaron 30 plantas por unidad experimental semanalmente durante los meses de diciembre de 2015 a mayo de 2016, el sistema de seguimiento se realizó a través de lecturas del porcentaje de área foliar afectada, utilizando percepción visual desde el tercio inferior hasta el tercio superior de las plantas evaluadas registrándose el porcentaje de severidad de 0 a 100 % coincidiendo con ^{Pérez y Forbes (2008)}, quienes afirman que los porcentajes de área foliar afectada son: 0 % = planta sana y 100 % = planta muerta, y cuyas lecturas de evaluación coinciden con la escala reportada por el Centro Internacional de la Papa (Tabla 1).

^{Henfling (1987)}

Tabla 1 Clave para evaluar la severidad del tizón tardío en condiciones de campo.Table 1. Key to assess the severity of late blight under field conditions. 

En cada variedad de papa se determinó el área bajo la curva de la enfermedad (AUDPC, por sus siglas en inglés), mencionada por ^{Inglis et al. (1996)} y se calculó el área relativa bajo la curva del progreso de la enfermedad (rAUDPC, por sus siglas en inglés), mediante la fórmula descrita por ^{Shaner (1977)}, dividiendo el valor promedio de AUDPC de cada seguimiento por cada potencial máximo de AUDPC, se calcularon los valores como: días entre la última lectura menos días de la primera lectura multiplicado por 100 (^{Fry, 1978}), por tanto, su valor es estandarizado sin unidades.

2.3. Información meteorológica

Las variables agroclimáticas que se utilizaron fueron datos diarios de temperatura mínima (°C), temperatura media (°C), temperatura máxima (°C), precipitación (mm), humedad relativa (%), brillo solar (horas) y velocidad del viento (km h^-1). Los datos fueron obtenidos de la estación meteorológica del C.I. Tibaitatá y del Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales (IDEAM), debido a su cercanía con el cultivo, además de ser la estación representativa de la Sabana Occidente de Bogotá, los datos se registraron en conjunto semanalmente con los de severidad del tizón tardío.

2.4. Determinación de índices agroclimáticos

Se utilizaron los datos climáticos para determinar los índices agroclimáticos de grados día (GD), y evapotranspiración de referencia (ETo) e índice hídrico (IH), de acuerdo con las condiciones de la zona y las características propias del fitopatógeno. Los grados día (GD) se calcularon a partir de la ecuación [1] reseñada por ^{Rodríguez-Roa et al. (2019)}:

[1] 

Conversiones:

Existen distintos modelos empíricos y biofísicos para la determinación del valor de temperatura base, los cuales describen la relación de desarrollo de los organismos con respecto a la temperatura (^{Shi et al., 2017}). Para P. infestans se han desarrollado estudios de los parámetros óptimos de la infección en donde el patógeno tiene un mínimo de temperatura de 10 °C (^{Saucedo Castillo et al., 2020}). En este estudio los datos se obtuvieron en condiciones de campo en el municipio de Mosquera-Cundinamarca, el cual se ubica en la zona de la Sabana, Occidente de Bogotá, donde P. infestans ha desarrollado un comportamiento óptimo y de acuerdo con lo reportado por ^{Rodríguez Roa (2011)}, en esta locación la temperatura media corresponde a 14 °C ± 1 °C, razón por la que los grados día (GD) se calcularon a temperatura base de 12 °C.

Para el índice hídrico se utilizó la ecuación [2] de ^{Rodríguez-Roa et al. (2019)}:

[2] 

Conversiones:

Se utilizó el programa CropWat@ (FAO) para calcular la evapotranspiración de referencia Eto, el cual se basa en el método Penman Monteith (^{Allen et al., 1994}). Se utilizaron datos de brillo solar (horas), humedad relativa (%), velocidad del viento (km día^-1) y los valores medios de temperaturas mínima y máxima (°C).

2.5. Análisis estadísticos

Los valores medios de la severidad en las parcelas de las variedades de papa se analizaron mediante análisis de varianza [ANOVA] y comparación por prueba de Duncan (p ≤ 0,05). Las variables climáticas y de severidad del tizón tardío se analizaron mediante correlación de Pearson (^{Pearson, 1897}) con su respectivo test de significancia (^{Pearson, 1931}) y análisis de correspondencia canónica (^{Chen et al., 2019}). El análisis de los datos se realizó con el software R. 3.6.3 (^{R Core Team, 2020}) con las librerías corrplot (^{Wei et al., 2017}), CCA (^{González y Déjean, 2021}) y ggplot2 (^{Wickham, 2016}).

3.1. Tizón tardío en variedades de papa

P. infestans se manifestó en las tres variedades comerciales de papa, siendo la variedad Diacol capiro la más susceptible al presentar la máxima severidad a los 154 DDS con diferencias significativas al presentar un valor rAUDPC de 0,44, seguido de la variedad pastusa suprema (0,39) a los 166 DDS y, finalmente, con un valor de 0,30 en la variedad ica única a los 173 DDS (Tabla 2). El rAUDPC obtenido para la variedad Diacol capiro (0,44) demuestra la alta afectación en esta variedad por el tizón tardío de la papa en comparación de los demás materiales, coincidiendo con los reportes de la susceptibilidad de esta variedad a P. infestans (^{Ñústez-López, 2011}; ^{Rodríguez y Hernández, 2011}).

Tabla 2 Comportamiento del tizón tardío en las variedades Diacol capiro, Ica Unica y Suprema. Días después de siembra (DDS) y severidad (%) final, área bajo la curva del desarrollo de la enfermedad (AUDPC), tasas de desarrollo (rAUDPC). Medias con letras diferentes indican diferencias estadísticas significativas (Duncan, p ≤ 0,05) entre variedades (30 evaluaciones por parcela en cuatro repeticiones).Table 2. Response of late blight of Diacol Capiro, Ica Unica and Suprema varieties. Days after planting (DDS) and final severity (%), area under the disease progress curve (AUDPC), development rates (rAUDPC). Means with different letters indicate significant statistical differences (Duncan, p ≤ 0.05) between varieties (30 evaluations per plot in four replications).  

3.2. Correlaciones del clima y severidad de P. infestans

Se favoreció la ocurrencia del tizón tardío (P. infestans) en las tres variedades de papa y su relación con las variables climáticas. Se encontró correlación positiva significativa (p < 0,05) de Pearson entre la severidad de P. infestans en las tres variedades con el índice hídrico (0-158 ± 58), la precipitación (0-63 mm ± 23 mm) y la temperatura mínima (2-10 °C ± 2 °C). Los grados día (0-4 °Cd ± 1 °Cd) (Figura 2) presentaron correlación positiva con significancia en las variedades diacol capiro y suprema (Tabla 3), la temperatura media (11-15,3 °C ± 1,41 °C) correlación positiva con la variedad diacol capiro (Tabla 3). Se presentó correlación negativa con significancia (p< 0,05) entre la severidad de P. infestans en las tres variedades con el brillo solar (2-7,7 h día^-1 ± 1,7 h día^-1) (Figura 3), con las variedades diacol capiro y pastusa suprema con la ETo (0,4-3,3 mm día^-1 ± 0,87 mm día^-1) (Figura 4), Temperatura máxima (19,9-23 °C ± 0,75 °C) y finalmente la velocidad del viento (5,27-7,95 km h^-1 ± 0,79 km h^-1) (Figura 5) con diacol capiro (Tabla 3).

Figura 2 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) e índice hídrico en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 2. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the water index in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after sowing - dds). 

Tabla 3 Correlaciones de las variables climáticas y severidad del tizón tardío en el cultivo de papa (Solanum tuberosum L.) var. Diacol Capiro, Ica Ünica y Pastusa Suprema en el Centro de Investigación Tibaitatá, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA), Mosquera, Cundinamarca - Colombia.Table 3. Correlations of climatic variables and severity of late blight in potato (Solanum tuberosum L.) cv. Diacol Capiro, Ica Unica and Pastusa Suprema at the Tibaitatá Research Center, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA), Mosquera, Cundinamarca – Colombia.  

Figura 3 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y la precipitación en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds). Figure 3. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and rainfall in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

Figura 4 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y la humedad relativa en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 4. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and relative humidity in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

Figura 5 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y la temperatura en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 5. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the temperature in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

La cantidad de agua es de gran importancia para el cultivo de la papa, existen estudios que resaltan el efecto de la precipitación sobre la distribución de enfermedades (^{Quiroz et al., 2018}; ^{Zayan, 2019}). En este estudio la severidad de P. infestans se vio favorecida por la precipitación (0-63 mm ± 23 mm) (Figura 6) y el índice hídrico (0-158 ± 58) (Figura 7), cabe destacar que una de las vías de reproducción del patógeno corresponde a esporangios y de estos se producen zoosporas y oosporas que requieren del viento y el agua para poder movilizarse y avanzar la epidemia en el cultivo de la papa. ^{Janiszewska et al. (2021)} mencionan que las condiciones favorables para el desarrollo del tizón tardío son la alta humedad relativa (> 90 %), las bajas temperaturas (> 16 °C) acompañadas de precipitaciones constantes. En la Figura 6 se puede observar las precipitaciones que demuestran la relación positiva con el desarrollo de la enfermedad.

Figura 6 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y el brillo solar en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 6. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the solar brightness in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

Figura 7 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y la velocidad del viento en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 7. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the wind speed in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds).  

En este estudio no se presentó correlación significativa entre la humedad relativa y la severidad del tizón tardío (P. infestans), los valores de Pearson son de 0,42 en la variedad diacol capiro, 0,32 en ica única y 0,33 en suprema (Tabla 3), la relación es positiva entre las dos variables y se observa que la humedad relativa (69,3-89,9 % ± 5,6 %) no logra sobrepasar el 90 % (Figura 8), esta variación coincide con la reportada de 60-90 % por ^{Luengas Bautista (2014)}, en cultivos de papa en Cundinamarca, ^{Janiszewska et al. (2021)} afirman que uno de los factores más importantes que influyen en la aparición del tizón tardío son las condiciones climáticas y que para ello la humedad relativa se considera favorable al superar el 90 %, razón por la cual en este estudio la humedad relativa presentó relación positiva pero no fue significativa con el tizón tardío.

Figura 8 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y la evapotranspiración de referencia en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 8. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the evapotranspiration reference in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

^{Janiszewska et al. (2021)} mencionan que el tizón tardío de papa se ve favorecido por temperaturas bajas (> 16 °C). La temperatura mínima (2-10 °C ± 2 °C) (Figura 9) influyó positivamente en el desarrollo del tizón tardío en las variedades diacol capiro, ica única y pastusa suprema. ^{Luengas Bautista (2014)} mencionan en estas mismas variedades de papa en localidades cercanas a la del presente estudio (Facatativá, El Rosal y Subachoque, Cundinamarca), en donde afirman que la variabilidad climática de los valores de alta humedad relativa y bajas temperaturas en los campos muestreados afectó la incidencia del tizón tardío en los cultivares diacol capiro (susceptible) y los demás cultivares (resistencia media). ^{Shakya et al. (2015)} encontraron que a temperaturas promedio relativamente bajas (< 17 °C), las tasas de progresión de incubación y latencia de P. infestans fueron más rápidas en condiciones oscilantes que en condiciones constantes, mientras que estas tasas fueron más lentas en condiciones oscilantes a temperaturas promedio > 17 °C.

Figura 9 Relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y los grados día en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 9. Relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the degree days in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds). 

La luz del sol tiene un impacto negativo en el proceso de esporulación de P. infestans; en particular, la radiación ultravioleta daña los esporangios (^{Pacilly et al., 2016}). El brillo solar presentó correlación negativa significativa con la severidad del tizón tardío en las tres variedades de papa (Tabla 3) coincidiendo con ^{Luengas Bautista (2014)} quienes estudiaron dicha relación en localidades de Cundinamarca obteniendo que existe una correlación de la severidad del tizón tardío en diferentes cultivares (Diacol capiro, ica única, suprema y criolla) con una radiación solar baja. En la Figura 3 se observa este comportamiento directo en donde a medida que las horas de brillo solar disminuyen, mayor es la severidad del tizón tardío en las tres variedades de papa en estudio.

Los resultados indican una relación negativa de la velocidad del viento (Figura 5) y la evotranspiración de referencia (Figura 4) con el tizón tardío de la papa en las variedades diacol capiro, ica única y pastusa suprema. Se evidencio que el desarrollo máximo de la enfermedad se presentó en condiciones de menor intensidad del viento y evotranspiración de referencia, coincidiendo con ^{Otieno (2022)} que afirma que Phytophthora infestans, se mantiene en las hojas de la planta favorecido por la reducción de la intensidad del viento y por las variaciones de la evapotranspiración.

3.3. Análisis de correspondencia del clima y severidad de P. infestans

Se presentó relación entre la humedad relativa, la precipitación y el índice hídrico con la severidad de P. infestans en las tres variedades (Figura 10). El análisis de correspondencia canónica (Figura 11) confirma esta correlación con un 72,1% de la varianza total, en donde la severidad del tizón tardío en la variedad diacol capiro presenta la relación más fuerte con el índice hídrico, seguido de la precipitación que, a su vez, se relaciona con la severidad de P. infestans en las variedades ica única y pastusa suprema. Finalmente, la humedad relativa presenta una correlación de menor intensidad y se destaca una mayor ocurrencia de la enfermedad en el cultivo a los 145 y 152 DDS. Estos resultados coinciden con los reportes de ^{Litschmann et al. (2018)} que atribuyen una relación de la precipitación con la ocurrencia del tizón tardío en cultivos de papa.

Figura 10 Gráfico radial de la relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y las variables climáticas en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 10. Radial graph of the relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the climatic variables assessed in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting - dds).  

Figura 11 Análisis de correspondencia canónica de la relación de la severidad del tizón tardío (P. infestans) y las variables climáticas en tres variedades de papa durante los meses de diciembre 2015 a mayo 2016 en un ciclo de cultivo (173 días después de siembra - dds).Figure 11. Canonical correspondence analysis of the relationship between the severity of late blight (P. infestans) and the climatic variables assessed in three potato varieties from December 2015 to May 2016 in a crop cycle (173 days after planting -dds).