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1. Introducción
La glutamina (Gln) es un constituyente importante de proteínas y es un precursor para la síntesis de aminoácidos, nucléotidos, ácidos nucleicos, amino-azúcares y varias otras importantes moléculas biológicas (Roth, 2008). Adicionalmente, la glutamina actúa como un sustrato energético para las células de rápida proliferación como son los enterocitos y linfocitos activos en el epitelio intestinal (Calder & Yaqoob, 1999; Pohlenz et al., 2012). Como inmuno-nutriente, la glutamina promueve la integridad y maduración de la microbiota intestinal asociada con el sistema inmune, mejorando la síntesis de mucina que mantiene la estructura de la mucosa intestinal y refuerza la barrera epitelial contra el ataque bacteriano (Soares et al., 2014; Yi et al., 2005). La glutamina trabaja como un transportador de nitrógeno, ayuda a defender al organismo del exceso de amoníaco (Labow et al., 2001), está disponible en tejidos, músculos y proteínas, provee energía para el sistema inmune y ayuda al cuerpo a soportar condiciones de estrés (Hu et al., 2016; Newsholme, 2001). Tradicionalmente ha sido considerado como un aminoácido no esencial, sin embargo, ahora aparece como un nutriente condicionalmente esencial durante estados de enfermedad o lesiones serias y puede ser un candidato potencial en el mejoramiento de la respuesta al estrés ya que mejora la expresión de las proteínas de estrés térmico (Phanvijhitsiri et al., 2006; Wischmeyer, 2002). La glutamina es el aminoácido más abundante en el plasma bajo condiciones de salud, sin embargo, las concentraciones caen precipitadamente después de lesiones, cirugía, infecciones u otros estados de estrés (Askanazi et al., 1980; Zhong et al., 2012). Una gran cantidad de investigaciones en modelos animales bajo estados de infección y daño severo han demostrado que la suplementación de Gln mejora la sobrevivencia, el estado inmune, disminuye bacteremias, incrementa la función de la barrera intestinal e inhibe la atrofia de la mucosa intestinal (Luquetti et al., 2016; Wang et al., 2014; Wu et al., 2011). En pollos de engorde se ha reportado que la suplementación dietaria de Gln mejora el rendimiento productivo y las características de carcasa bajo situaciones de estrés calórico (Dai et al., 2009; Olubodun et al., 2015; Sifa et al., 2018). La administración inovo al día 7 de incubación mejora la ganancia de peso y la conversión alimenticia medida a los 42 días de edad (Salmanzadeh et al., 2016). La Gln ha mostrado reducir la carga de S. typhimurium en contenido cecal al ser comparados frente a un grupo control (Menconi et al., 2013). Varios trabajos reportan que la suplementación a través de la dieta de Gln favorece el desarrollo de las vellosidades intestinales y la consecuente mejora del desempeño productivo (Abdulkarimi et al., 2019; Nascimento et al., 2014; Shakeri et al., 2015; Soltan, 2009). Sin embargo, varios han sido los niveles de inclusión dietaria y las circunstancias experimentales bajo las cuales se han desarrollado estos estudios. El objetivo de este manuscrito fue evaluar el tamaño del efecto de la suplementación de Gln sobre el rendimiento productivo de pollos de engorde, la consistencia de su efecto y la influencia de otros factores mediante el uso de la herramienta estadística de meta-análisis.
2. Materiales y métodos
2.1. Fuente de información (datos)
Se realizó una búsqueda electrónica de artículos científicos en revistas indexadas con revisión doble ciego en las siguientes bases electrónicas: CAB Direct, Elsevier Biobase-CABS, Google Scholar, MEDLINE, PubMed, Science Direct (Journal), Scopus, Academic Search Complete, CAB Abstract, Directory of Open Access Journals. Se utilizó una combinación de palabras clave: glutamina, Gln, dieta, alimento, nutrición, pollos, rendimiento productivo, conversión alimenticia y sus equivalentes en inglés, sin restricciones de fecha.
2.2. Criterios de inclusión
Se utilizaron aquellos artículos en los cuales se suplementó Gln exclusivamente a través de la dieta y con animales sanos. Los artículos debían incluir información respecto al número de unidades experimentales por tratamiento (repeticiones), número de animales por unidad experimental y número de animales muestreados por unidad experimental. Los experimentos debían incluir al menos 2 tratamientos (incluyendo el grupo control), nivel de Gln suplementado a través del alimento, porcentaje de lisina y proteína cruda en la dieta. Además, se debía incluir los valores de la media (promedio) y alguna medida de variación, desviación estándar (SD), error estándar (SE) de la variable en estudio.
2.3. Análisis estadístico
Para el procesamiento estadístico de los datos se utilizó MIX 2.0 en Microsoft Excel (Bax, 2016). Se determinó el tamaño del efecto global de la suplementación de glutamina sobre la conversión alimenticia calculada con ganancia de peso (CAGP) y conversión alimenticia calculada con peso vivo (CAPV) por diferencia de medias (DM), con intervalos de confianza al 95%. La heterogeneidad se evaluó por medio del índice de inconsistencia (I2) (Higgins & Thompson, 2002; Lean et al., 2009). Se utilizó un modelo de efectos aleatorios según las recomendaciones de Sauvant et al. (2008) y Borenstein et al. (2011). Se ejecutaron dos meta-análisis a partir de un total de 22 artículos científicos (1814 animales). (Avellaneda et al., 2008; Ayazi, 2014; Bartell & Batal, 2007; Dai et al., 2009; Dai et al., 2011; Fasina et al., 2010; Hu et al., 2016; Jazideh et al., 2014; Luquetti et al., 2016; Maiorka et al., 2016; Manvailer et al., 2015; Murakami et al., 2007; Muro et al., 2015; Mussini et al., 2012; Namroud et al., 2017; Nascimento et al., 2014; Nassiri Moghaddam & Aliza- deh-Ghamsari, 2013; Olubodun et al., 2015; Ribeiro et al., 2015; Sakamoto et al., 2011; Soltan, 2009; Zavarize et al., 2011). Para explicar la heterogeneidad entre los estudios se realizaron meta-regresiones utilizando como covariables: nivel de inclusión de Gln (%), edad de inicio de suplementación (días), edad de evaluación (días), duración de la suplementación (días), número de repeticiones por tratamiento, número de pollos muestreados por unidad experimental (repetición), nivel de lisina (%) y proteína cruda en la dieta (%).
3. Resultados
Los resultados del resumen de la variable analizada conversión alimenticia calculada con base a la ganancia de peso y al peso vivo se presentan en la tabla 1. Se aprecia cómo, por efecto de la suplementación de glutamina, ambos tipos de conversión son más bajos frente al grupo control (sin Gln). El tamaño medio del efecto de la suplementación de Gln sobre la conversión alimenticia expresada en diferencia de medias se muestra en la tabla 2. La suplementación de Gln, en forma altamente significativa, favorece el uso de nutrientes en el pollo de engorde, reduciendo de esta manera la conversión alimenticia.
La inconsistencia entre los estudios utilizados fue evaluada a través del test de inconsistencia (I2) y se muestra en la tabla 3. Para ambas variables los resultados son altos (>75%), mostrando variabilidad entre los estudios utilizados en este trabajo. Debido a los resultados en las pruebas de heterogeneidad se procedió a buscar la explicación de dicha variabilidad a través de meta-regresiones considerando el impacto de algunas covariables: nivel de inclusión de Gln en la dieta (%) y edad de inicio de suplementación (días) (tabla 4); edad de evaluación (días) y duración de suplementación (días) (tabla 5); número de repeticiones y número de pollos muestreados por unidad experimental (tabla 6); nivel de lisina (%) y nivel de proteína cruda (%) (tabla 7).
4. Discusión
La suplementación alimenticia de glutamina en pollos de engorde estimula el desarrollo del tracto gastrointestinal, produce un aumento en el peso relativo del intestino y una mayor longitud en las vellosidades intestinales (p<0,05) (Abdulkarimi et al., 2019; Bartell & Batal, 2007; Nassiri Moghad- dam y Alizadeh-Ghamsari, 2013). Si la altura de las vellosidades intestinales aumenta de tamaño, especialmente a una edad temprana de su vida, el pollo es capaz de utilizar de manera más eficiente los nurientes ingeridos y por lo tanto mejorará su desempeño productivo (Namroud et al., 2017). Devi Priya et al. (2010) reportan que la actividad de las enzimas digestivas en pollos broiler, particularmente la amilasa, se incrementa tras la suplementación de Gln. Aves con rápidas tasas de crecimiento presentaron una capacidad alta de secreción de enzimas digestivas y un desarrollo temprano de los órganos gastrointestinales (Nitsan et al., 1991). El aumento en la longitud de las vellosidades intestinales incrementa el desempeño productivo al incrementar la absorción de nutrientes (Xue et al., 2018). En el presente trabajo de meta-análisis se encontró que la suplementación alimenticia de Gln favorece de manera significativa el aprovechamiento de nutrientes en el pollo de engorde reflejado en menores valores de CAGP 1,484 vs. 1,518, y un tamaño medio de efecto de -0,031 (DM) (p=0,00005). En otras palabras, los pollos que no recibieron Gln requieren consumir 31 g adicionales de alimento para producir 1 kg de peso ganado en comparación con el grupo que sí recibió Gln. Cuando la variable analizada fue CAPV (1,468 vs. 1,478), se determinó que los pollos sin Gln requieren de 15 g adicionales de alimento para producir 1 kg de PV (DM=-0,015; p=0,00001). El efecto de la Gln no fue consistente entre los estudios realizados, presentándose valores elevados en el test de inconsistencia (I2), 100% para CAGP y 81,6% para CAPV. Los análisis de meta-regresión señalan que todos los factores estudiados tienen efecto significativo sobre la CAGP. Dicha CA aumenta a medida que se incrementa el nivel de Gln (p<0,001), número de pollos muestreados por unidad experimental (p<0,001), nivel de lisina (p<0,001) y proteína cruda en la dieta (p<0,001). La CAGP disminuye a medida que aumenta la edad de inicio de la suplementación (p=0,039), edad de evaluación (p<0,001), duración de la suplementación (p<0,001) y número de repeticiones (p<0,001). Para la CAPV menor cantidad de factores afectan de manera significativa su respuesta, es así que a medida que aumenta la duración de la suplementación (p<0,001), número de repeticiones (p<0,001), número de pollos muestreados por unidad experimental (p<0,001) aumenta la CA. Únicamente se encontró que el aumento del nivel de Gln en la dieta reduce la CAPV (p<0,001). Respecto a este último punto, estudios individuales reportan que la suplementación de niveles altos de glutamina afecta de manera negativa el desempeño productivo en broilers debido a que causan una depresión del consumo de alimento, como lo muestran los resultados encontrados cuando se utilizó un nivel de 4% de Gln. Adicionalmente, niveles altos de Gln generan un desbalance con los demás aminoácidos de la dieta afectando su absorción intestinal, a pesar que sí se evidenció un aumento en el tamaño de las vellosidades intestinales (Bartell & Batal, 2007).
5. Conclusiones
La suplementación dietaria de Gln favorece el rendimiento productivo en pollos de engorde al reducir la conversión alimenticia independientemente de la forma de medición (calculado con ganancia de peso o con peso vivo). Sin embargo, se debe considerar el efecto de ciertos factores que de manera significativa tienen impacto sobre esta variable respuesta, ya sea para el diseño de un experimento o para la fabricación de alimentos balanceados que incluyan Gln en su formulación.
