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Elias Estremadoyro, D. e Iannacone, J. (2022). Impacto ecotoxicológico de tres plaguicidas sobre Eisenia fetida (lombriz roja californiana) en el cultivo de Allium cepa (cebolla) en el distrito de Lurín, Lima, Perú. La Granja: Revista de Ciencias de la Vida. Vol. 35(1):112-123. http://doi.org/10.17163/lgr.n35.2022.09.
1 Introducción
Al igual que la amenaza hacia los alimentos y otros productos agrícolas, existe el interés para el control de los insectos y otros vectores trasmisibles de enfermedades (Ferrer, 2003). La FAO (2003), indica que “los plaguicidas son cualquier elemento o mixtura de las mismas destinadas a evitar, suprimir o manejar cualquier plaga, incluyendo a los vectores de afecciones al ser humano o a la fauna”. En el Perú, hasta el año 2017 se reportó al Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA), el movimiento de 428 ingredientes activos (Cruz, 2017). La Resolución Directoral N◦ 0020-2013-AG-SENASA-DIAIA, presenta un listado aún vigente de los plaguicidas registrados, cancelados y prohibidos en el país, dentro de los cuales se incluyen los que se estudian en este trabajo.
La familia de los piretroides se usa desde la década de los 70 para las actividades agrícolas y entre ellas se encuentra a la zeta-cipermetrina, y empleada para las actividades agrícolas (Lao y col., 2012). La pendimetalina es un herbicida de la familia de las dinitroanilinas que se utiliza en la pre-siembra, pre-emergencia de la hierba y en la post-emergencia temprana de los cultivos (Ponz, 2010). El profenofos es un plaguicida perteneciente al grupo de los fosforados con modo de operación al contacto (Reddy y Rao, 2008). La especie Eisenia fetida (conocida como lombriz roja californiana) es uno de los organismos que cumple un rol beneficioso para el suelo. Giménez, Della Penna y Odello (2004) resaltan la utilidad de E. fetida en la integración y putrefacción de la materia orgánica, el reciclaje de las nutrientes y la conservación del suelo, siendo un indicador beneficioso para evaluar la contaminación del suelo (Wen y col., 2020).
El distrito de Lurín, Lima, Perú, presenta suelos muy fértiles que aportan alimentos a los mercados de Lima Metropolitana. Moreno y Huerse (2010), destacan que la cebolla, desde el punto de vista de su valor económico bruto, aporta a la cuenca, la hace un cultivo importante y debe ser considerada al ser evaluada de forma fitosanitaria. Para determinar el impacto de los tres plaguicidas es importante vincular las respuestas de E. fetida, empleando parámetros de toxicidad relevantes como la actividad biológica y de comportamiento. Los bioensayos emplean organismos guía, pero aclimatizados en laboratorio, y estos abarcan un avistamiento inicial para la evaluación del impacto de plaguicidas (Piola, 2011; Tian y col., 2018; Sotelo-Vásquez y Iannacone, 2019; Aparecida-Giordani y col., 2020).
Por tal motivo, el objetivo de la investigación es evaluar el impacto de los tres plaguicidas más usados en el cultivo de A. cepa, por lo que se realizó ensayos ecotoxicológicos para hallar DL 50 (Dosis letal media), CR (coeficiente de riesgo) y TER (exposición individual del toxico) empleado a E. fetida.
2 Materiales y Métodos
2.1 Eisenia fetida
Las lombrices de tierra en estado adulto (E. fetida) fueron obtenidas de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM) y trasladadas al Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA) de la Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. La adaptación se realizó dentro de un contenedor de 15 L, a una temperatura de 19 ± 2◦C y un periodo de 16 h de luz y 8 h de oscuridad. Para las pruebas con las lombrices se consideró un rango de peso entre 200-600 mg (Organization for Economic Co-operation and Development, 1984).
2.2 Suelo Artificial
El suelo artificial se preparó según la norma Organization for Economic Co-operation and Development (2004), con algunas modificaciones descritas en Romero y Cantú (2008). Los componentes del suelo artificial fueron: 70% de arena fina, 20% de arcilla y 10% de musgo. Al inicio de los ensayos se ajustó el contenido de humedad al 50% con el método de Avalos-Ruiz y Iannacone (2020).
2.3 Plaguicidas
Los plaguicidas usados fueron la zeta-cipermetrina de la marca Furia de un formulado de 180 g∙L-1 con las concentraciones de 30 mg∙kg -1, 60 mg∙kg-1, 120 mg∙kg -1, 240 mg∙kg -1 y 480 mg∙kg -1; el profenofos de la marca Selecrom de un formulado de 500 g∙L-1 con las concentraciones de 625 mg∙kg -1, 1 250 mg∙kg -1,2 500 mg∙kg-1, 5 000 mg∙kg -1 y 10 000 mg∙kg -1 y la pendimetalina de la marca Arrow de un formulado de 400 g∙L-1 con las concentraciones de 2 666, 67 mg∙kg-1, 5 333,33 mg∙kg-1,10 667,67 mg∙kg -1, 21 333,33 mg∙kg -1 y 42 667,67 mg∙kg -1.
2.4 Pruebas Ecotoxicológicas
2.4.1 Mortalidad y Otros Parámetros
Todos los ensayos se realizaron con cuatro repeticiones y se ajustaron al 50% de humedad para las pruebas. Para validar la prueba, se consideró como principio que la mortalidad del control no superara el 10%. Para este ensayo se usó el protocolo de Avalos-Ruiz y Iannacone (2020), que consistió en medir los indicadores físicos y químicos como la temperatura, la humedad, el pH y la materia orgánica, así como la mortalidad para la determinación de la DL 50 a los 14 días de exposición, y el promedio de pesos al inicio y al final de la prueba a los 14 días (Hulbert y col., 2020; Avalos-Ruiz y Iannacone, 2020). Todas las lombrices que no se encontraron en el instante fueron registradas como fallecidas, por lo que se decidió medir su progenie (huevos y crías juveniles) presentes en el suelo artificial, pero no se evidenció ninguno de ellos en los tratamientos de los tres pesticidas.
2.4.2 Evasión
Esta prueba usó el protocolo de García-Santos y Keller-Forrer (2011). Se emplearon recipientes rectangulares transparentes y desechables tipo tapa flexo de 1000 mL, donde se colocó por un lado el suelo tratado y por otro el control. Luego, las lombrices adultas se colocaron en la línea divisora de ambos suelos y se permitió que ingresaran hacia los mismos (McGuirk, Theron y Maboeta, 2020). Al cabo de tres días, se reinsertaron los tabiques y se contaron la cantidad de lombrices en cada lado. Las dosis para zeta-cipermetrina de un formulado de 180 g·L−1 fueron 15 mg·kg −1 y 30 mg·kg −1; para el profenofos de un formulado de 50 g·L−1 fueron 312,5 mg · kg −1 y 625 mg · kg −1; para la pendimetalina de un formulado fue de 400 g·L−1 con las dosis de 1 333,33 mg·kg −1 y 2 666,67 mg·kg −1. Para determinar la evasión se usó la ecuación 1 de De Silva y Van Gestel (2009).
Donde NR representa a la evasión (porcentaje)C representa al total de E. fetida en el suelo control, T representa al total de E. fetida en el suelo impactado, y N representa al total de E. fetida al iniciar el ensayo (Alves y col., 2013).
2.4.3 Actividad Alimentaria (AA)
Para evaluar la actividad alimentaria se utilizaron láminas acrílicas de 100 mm de largo, 10 mm de ancho y 0,1 cm de grosor. Estas láminas presentaron 16 agujeros de 0,1 cm de diámetro y se llenaron con una sustancia cebo usando una combinación compuesta por el carbohidrato celulosa (69%), salvado de trigo (30%) y carbón activo (1%) (Van Gestel y Weeks, 2004). El ensayo se realizó durante tres días, luego se quitaron las láminas, y se contaron el número de agujeros sin cebo en las hojas de cada tratamiento. La AA se determinó en base a la proporción media de agujeros completa o parcialmente vacías por cada concentración (Piola, 2011).
2.5 Tratamiento Estadístico de Datos
Las DL 50s, DL 50-inferior y DL 50-superior se determinaron con la calculadora de Excel-Probit-2016 (Raj Mekapogu, 2016). Se usó el programa estadístico SPSS, ver. 25.0, para definir la homocesticidad de las varianzas y la normalidad de los datos y a su vez el tipo de pruebas como ANOVA o Pruebas No Paramétricas, dependiendo del caso, a un nivel de significancia de 0,05. Para las pruebas de evasión y actividad alimentaria se realizó una prueba Chicuadrado (χ2).
2.6 Evaluación del Impacto Ambiental (EIA)
Para determinar la evaluación de impacto ambiental (EIA), se identificaron parámetros para hallar las potenciales amenazas a E. fetida y al agroecosistema. Se utilizaron dos enfoques de evaluación de impacto ambiental, el primero se basó en un cálculo de la TER para E. fetida, mientras que el segundo se basó en el CR para cada muestra local (Pivato et al., 2017; Wee y Aris, 2017; Avalos-Ruiz y Iannacone, 2020).
2.6.1 Exposición
Se realizó analizándose la data recolectada de la literatura. La dosis ambiental controlada (MECs) del residuo del plaguicida en el suelo de agricultura se usó para representar los PECs (Dosis ambiental prevista en el suelo) (Vašícková y col., 2019).
2.6.2 Impacto
El impacto ambiental fue evaluado con los datos hallados del DL 50 y PNEC (dosis sin efecto ecológico). El valor PNEC se encontró usando un factor de 1 000 para ensayos de periodos cortos. Para los plaguicidas con un Kow mayor a 2, el valor de su DL 50 fue dividido por 2 como es propuesto en (European Commission, 2019) en base a la ecuación 2.
2.6.3 Riesgo
Inicialmente se halló el riesgo ambiental de cada uno de los tres plaguicidas usando el criterio basado en los valores TER. Según la Comisión Europea mencionada por Hartnik, Sverdrup y Jensen (2008), si es menor a 10 el valor del TER es significativo, por lo que no debería tener autorización para ser usado como plaguicida. El valor del TER agudo se halló con la ecuación 3.
El CR se calculó usando la ecuación 4, y se clasificó en cuatro niveles: 1. Riesgo nulo (CR < 0,01), 2. Riesgo bajo (0,01 ≥ 0,1) 3. Riesgo medio (0,1 ≤ CR < 1) y riesgo alto (CR ≥ 1) siguiendo Sánchez-Bayo, Baskaran y Kennedy (2002). La suma de los CR de los tres plaguicidas permitió determinar el riesgo ambiental total por la aplicación de zetacipermetrina, profenofos y pendimetalina, y finalmente se cuantificó la contribución de cada uno de los tres plaguicidas.
3 Resultados
Se llegó a conocer la toxicidad aguda de la zetacipermetrina sobre E. fetida a los 14 d de exposición (Tabla 1). La DL 50 a 14 d de exposición fue de 48,26 mg·kg −1. Con respecto al promedio de pesos se evidenció un decrecimiento notable al aumentar la dosis. Se estableció la toxicidad aguda del profenofos sobre E. fetida a los 14 d de exposición (Tabla 2). La DL 50 a los 14 d de exposición fue de 1250 mg·kg −1. Con respecto al promedio de pesos, se evidenció una reducción notable.
Tabla 1. Mortalidad y promedio de pesos de Eisenia fetida expuesta a la zeta-cipermetrina a los 14 d de exposición.
Tabla 2. Mortalidad y promedio de pesos de Eisenia fetida expuesta al profenofos a los 14 d de exposición.
Tabla 3. Mortalidad y promedio de pesos de Eisenia fetida expuesta a la pendimetalina a los 14 d de exposición
Se encontró la toxicidad aguda de la pendimetalina sobre E. fetida a los 14 d de exposición (Tabla 3). La DL 50 a los 14 d de exposición fue de 3 771,23 mg·kg −1. Con respecto al promedio de pesos, se evidenció una reducción notable.
La Tabla 4 expresa el porcentaje de evasión de los tres plaguicidas a valores de 60%, 40% y 80% en las dosis de 30 mg·kg −1, 625 mg·kg −1 y 2 666,67 mg·kg −1, respectivamente. El análisis del Chi-cuadrado (χ2), indica que se encontró una conexión entre la evasión y la presencia del plaguicida para ambas dosis de zeta-cipermetrina, profenofos y pendimetalina, exceptuando la dosis de 312,5 mg·kg −1 de profenofos y 1 333,33 de pendimetalina.
Tabla 4. Efecto de evasión de la zeta-cipermetrina, el profenofos y la pendimetalina sobre Eisenia fetida expuesta a 3 d de exposición.
Los datos hallados en esta prueba (Tabla 5) muestran que el porcentaje de la actividad alimentaria de los plaguicidas a los 3 d de exposición presentan valores de 33,33%; 29,12% y 32,66% en las dosis de 30 mg · kg −1, 625 mg · kg −1 y 2 666,67 mg · kg −1, respectivamente. El análisis del Chi-cuadrado (χ2) indica que si hay una conexión entre la actividad alimentaria y la presencia del plaguicida para la zeta-cipermetrina, el profenofos y la pendimetalina en las dosis ya mencionadas.
Tabla 5. Efecto de la actividad alimentaria de la zeta-cipermetrina, el profenofos y la pendimetalina sobre Eisenia fetida a 3 d de exposición.
Se obtuvieron los valores del TER (Tabla 6), que fueron 482,6; 12 500 y 377 123 mg·kg −1. Por otro lado, los CR de cada plaguicida fueron 1,04; 0,08 y 0,001. Se demuestra que el CR t es mayor a 1, valorándolo como un impacto ambiental alto. La contribución de la zeta-cipermetrina fue de 92,77%, seguido del profenofos con un 7,14% y la pendimetalina con 0,09%.
4 Discusión
4.1 Ecotoxicidad aguda y otros parámetros Importantes
En el estudio con E. fetida se observaron efectos en la mortalidad y disminución en el peso para zetacipermetrina (DL 50 = 48,26 mg·kg −1). Resultados similares se hallaron en la base de datos de plaguicidas de República Checa (PPDB, 2019) donde figura un valor de DL 50 = 37,50 mg · kg −1. Junquera (2011) menciona que la cipermetrina también es conocida como la zeta-cipermetrina, lo que permite que se contraste con otros estudios como, por ejemplo, el de Hartnik, Sverdrup y Jensen (2008) quienes obtuvieron un valor en alfa-cipermetrina de 762 g·kg−1 . Zhou y col. (2008) y Zhou y col. (2011) presentaron valores de 84,14 mg · kg −1 y 86,04 mg · kg −1 , respectivamente.
La materia orgánica (MO) tiene la característica de acumular zeta-cipermetrina, y las lombrices de tierra la hacen más disponible a través de su cutícula o durante la alimentación (Styrishave y col., 2010). En base a esto, la cantidad de materia orgánica en el sustrato del estudio se encontró inicialmente con 5,42%, por lo cual no existiría mucha absorción del contaminante. Este hecho también ocurre en el estudio de Hartnik, Sverdrup y Jensen (2008), ya que su suelo contó con 2,2% de materia orgánica, donde el compuesto pudo estar disponible en sus partículas minerales y/o en el agua, y, por ende, habría mayor riesgo de presencia del plaguicida hacia las lombrices. Los plaguicidas pueden ser retenidos por la materia orgánica del suelo y se sostiene que pueden ser degradados por organismos que se encuentran en la materia orgánica del suelo, lo que dependerá no solo de las propiedades de los plaguicidas, sino también de la naturaleza y concentración de la materia orgánica (Araneda y col., 2016).
Otra de las variables que determinan la presencia de la zeta-cipermetrina son la solubilidad en el agua y el coeficiente de reparto octanol/agua (Kow). Ambas variables se correlacionan en forma significativa con la movilidad de los insecticidas en el suelo (Somasundaram y col., 1991). Zetacipermetrina tiene un log Kow de 5,5; lo que indica que es relativamente lipofílico, y por ello su potencial de infiltración es de bajo alcance en suelos agrícolas por su baja solubilidad en agua y adsorción al suelo (Sakata y col., 1986). Esto se evidenció en el trabajo de Hulbert y col. (2020), donde se encontró un mayor número de E. fetida vivas en la parte superficial en comparación a una mayor profundidad.
Según Wang y col. (2012), la reducida toxicidad de alfa-cipermetrina ocurre por su proceso metabólico acelerado, debido a que puede metabolizarse previo a alcanzar al sistema nervioso central. Hubo una clara evasión a medida que esta dosis incrementa, así como en la actividad alimentaria. Esta conducta se manifiesta por la presencia de quimioreceptores que posee E. fetida sobre su superficie corporal (Zhou y col., 2007). Por otro lado, el profenofos obtuvo una mortalidad de DL 50 de 1 250 mg · kg −1 y una reducción de peso al pasar los 14 días de la prueba. Otras investigaciones como la de Bart y col. (2018) presentan valores como 127 mg · kg −1. Harnpicharnchai, Chaiear y Charerntanyarak (2013) reportan que el valor promedio de profenofos en el suelo es de 0,041 mg·kg −1 en verano, mientras que en invierno es de 0,016 mg·kg −1.
Con respecto a la evasión del suelo con profenofos, se evidenció que solo existió una relación con la dosis de 625 mg· kg −1. Chakra y Rao (2008) mencionan que puede deberse a que las lombrices de tierra se ven afectadas por los plaguicidas a través del contacto con la piel o al alimentarse de residuos contaminados en el suelo. Principalmente, estos tóxicos pasan mediante la piel y llegan al fluido celómico y así son transportados por el cuerpo.
La materia orgánica es fundamental para la alimentación de las lombrices. En el estudio de Gómez y col. (1999), se investigó la influencia del profenofos en células de Azospirillum brasilense, encontrando que se redujo significativamente la fijación del nitrogeno al suelo, lo cual estaría relacionado con la cantidad de materia orgánica disponible directamente, lo cual afectaría la actividad alimentaria como se evidenció a 625 mg·kg −1, donde la actividad alimentaria estuvo relacionada con la dosis. Con la pendimetalina se evidenció una disminución del peso con respecto al incremento de las concentraciones del plaguicida y un DL 50 de 3 771,23 mg·kg −1. En la misma base de datos (PPDB, 2019) se encontró un valor de DL 50 > 1000 mg·kg −1. En el estudio de Mosqueda, Adjesiwor y Kniss (2019) se menciona que el rango permitido para lombrices es 3 545,96 mg·kg −1 del plaguicida Prowl H2O, hallándose cercano al valor obtenido en este estudio, al igual que en el de Traoré y col. (2018) con un valor de 3 555,96 mg·kg −1.
Con respecto a la evasión y actividad alimentaria, estas estarían relacionadas con su disponibilidad, ya que podría estar degradándose con el incremento de la temperatura y la disminución de humedad, y por lo tanto estarían menos disponibles. Estos son similares al estudio de Zimdahl, Catizone y Butcher (1984) donde la degradación de la pendimetalina fue mayor a 30°C, disminuyendo al igual que la humedad del suelo, como sucedería en la prueba ecotoxicológica donde la temperatura promedio osciló entre 20,6-20,7°C y la humedad disminuyó de 75% a 25%, estando más disponible en el suelo y afectando a E. fetida.
4.2 Evaluación del Impacto Ambiental
Para la zeta-cipermetrina, el TER fue de 482,6 demostrando baja toxicidad con respecto a E. fetida. Considerando como referencia a la legislación de la Comunidad Europea, siendo numéricamente menor a 10, no representaría un impacto para el ambiente al no mostrar un riesgo para E. fetida. Hartnik, Sverdrup y Jensen (2008) determinaron un TER de 1 500 para la alfa-cipermetrina, mientras que con el CR se obtuvo un valor de 1,04, y se considera un riesgo ambiental alto, muy diferente al TER ya que el CR se utiliza en este estudio para señalar el organismo más sensible y permitir una evaluación de la toxicidad de la mezcla de los tres plaguicidas que se usan en el cultivo de cebolla; sin embargo, el impacto ambiental en el suelo sobre la lombriz de tierra podría ser similar en otros cultivos donde se empleen zeta-cipermetrina, profenofos y pendimetalina.
Para el profenofos, el TER fue de 12 500 siendo mayor que la de zeta-cipermetrina. Vašícˇková y col. (2019) definen al TER como una aproximación que caracteriza el riesgo de un compuesto independiente y ofrece una estimación general del impacto ambiental para cada especie en el suelo. El CR se aplica ya que su exposición es dividida dependiendo a su toxicidad, como es el caso de los profenofos con un riesgo bajo con un valor de 0,08.
Los residuos de profenofos en el suelo plantean una serie de preocupaciones medioambientales, como los efectos adversos sobre los cultivos y la migración al agua subterránea (He, Fan y Liu, 2010; Bedi y col., 2015; Gonzales-Condori, Ramírez-Revilla y Villanueva-Salas, 2020).
Por último, la pendimetalina demostró tener los nulos en ambos casos. Goto y Sudo (2018) sugieren valores de TER y CR más lejos del rango de impacto que el contenido de lípidos simple de la pendimeambiental en las diferentes clasificaciones, con valores de 377 123 y 0,001, arrojando valores de riesgo nulos en ambos casos. Goto y Sudo (2018) sugieren que el contenido de lípidos simple de la pendimetalina y el trifluralin no es el único factor que afecta el potencial de bioacumulación, sino que las diferencias en la composición de los lípidos podrían generar variabilidad en la bioconcentración en los organismos biológicos (Heijden y Jonker, 2011).
5 Conclusiones
Los datos hallados de la DL 50-14d evidencian que el nivel de ecotoxicidad en base a la mortalidad y a la disminución del peso de E. fetida por los plaguicidas más usados en el cultivo de cebolla en el distrito de Lurín, Lima, Perú, estuvo por debajo de las dosis recomendadas por los fabricantes para el control de plagas, a excepción de la zeta-cipermetrina. Las pruebas de evasión y de actividad alimentaria con E. fetida presentaron una relación con la dosis más cercana a sus DL 50. El valor TER para los tres zeta-cipermetrina, profenofos y pendimetalina fue calculado declarándose sin impacto ambiental a E. fetida. Sin embargo, en el valor del CR se presentaron valores de riesgo alto en el total, donde la zetacipermetrina contribuyó con el mayor valor, el profenofos mostró un riesgo bajo y la pendimetalina no mostró riesgo para el cultivo de la cebolla del distrito de Lurín. En el Perú, la RD N◦ 0020-2013-AGSENASA-DIAIA muestra que estos tres plaguicidas siguen registrados y son permitidos su uso, por lo cual, en base a esta investigación, se recomienda que se evalué a más detalle el impacto sobre otros organismos del suelo; y a la zeta-cipermetrina en ensayos crónicos reproductivos sobre E. fetida, debido a que fue el único plaguicida que representó un riesgo ambiental.
