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Navarrete, Bernardo, Oswaldo Valarezo, Ernesto Cañarte y Ramón Solórzano. 2017. Efecto del nim (Azadirachta indica Juss.) sobre Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) y controladores biológicos en el cultivo del melón Cucumis melo L. La Granja: Revista de Ciencias de la Vida. Vol. 25(1):33-44. pISSN:1390-3799; eISSN:1390-8596.
1 Introducción
El cultivo de melón Cucumis melo L. es una actividad económica importante en Ecuador, sembrándose, aproximadamente 1.107 ha, con una producción de 7.152 Tm (INEC, 2002). De esta superficie, en Manabí se cultivaron 663 ha, con rendimiento promedio de 11,4 T ha−1 (MAGAP, 2010). Sin embargo, su producción efrenta una serie de problemas que reduce el área sembrada y su productividad.
Una limitante de la producción de melón, son los problemas fitosanitarios, destacándose el daño ocasionado por insectos-plaga, situación que se agravó a partir de 1993, con la presencia del biotipo B de “mosca blanca” Bemisia tabaci, Genn. mucho más agresivo y con mayor número de hospederos (Cardona et al., 2005). Los daños provocados por este hemíptero, pueden ser directos por la succión de savia que realizan los estados inmaduros y adultos, e indirectos ocasionados por la proliferación del hongo Capnodium sp., que crece sobre las excreciones azucaradas producidas por las ninfas de mosca blanca, convirtiéndose en fumagina, capaz de interferir en la actividad fotosintética de la planta de melón (Sponagel, 1999). Investigaciones realizadas en Ecuador, demuestran que el melón y otras cucurbitáceas, son preferidas por B. tabaci para ovipositar (Valarezo et al., 2008b). Otro agravante es que el cultivo se realiza en la época seca que coincide con el período de mayor población de este fitófago (INIAP, 1994, 1995).
El control químico, sigue siendo el principal método de manejo por parte del productor, llegando a realizarse más de diez aplicaciones por ciclo de cultivo, empleando productos de elevada toxicidad (Valarezo et al., 2008b). Este uso indiscriminado de plaguicidas trae como consecuencia una serie de problemas, como riesgos para la salud de aplicadores y consumidores, contaminación ambiental y eliminación de controladores biológicos (Mendoza et al., 1995). Este último punto es de gran importancia, ya que se ha demostrado la existencia de parasitoides y depredadores de la plaga, ejerciendo su acción reguladora en melón (Valarezo et al., 2004).
Una alternativa al uso de insecticidas organos intéticos, con menores riesgos al ambiente y la salud pública, es el empleo de extractos acuosos y aceites derivados del árbol del nim Azadirachta indica Juss. (Valarezo et al., 2008a). Al menos 135 metabolitos secundarios han sido hallados en el nim, éstos pueden clasificarse en dos grupos, los isoprenoides que incluyen las protomeliacinas, limonoides,azadirone, genudin, vilarin y csecomeliacinas comonimbin, salannin y azadirachtin (Girish y Shankara,2008) y el otro grupo lo integran ácidos fenólicos como tánnico, gállico, ferúlico y chlorogénico (Singh et al., 2005). Detalles estructurales de estos metabolitos pueden consultarse en la base de datos NeeMDB (Hatti et al., 2014). Estos compuestos hanprobado su eficacia contra al menos 106 especies de insectos-plaga (Cañarte, 2002). Una de las ventajas del uso del nim en el control de plagas, es que poseevarios mecanismos de acción como reguladordel crecimiento, antialimentario, repelente, antiovipositor, reductor de la fecundidad e interruptor de la comunicación sexual (Cañarte, 2001; Valarezo et al., 2008a). Estudios recientes realizados a nivel molecular sugieren que el nim afecta la expresión de genes relacionados con protección contra el stressoxidativo en B. tabaci (Asaduzzaman et al., 2015).
Por otro lado, algunos estudios como el realizado por Simmons y Abd-Rabou (2011) y Mohamed et al., (2014) sobre el uso del nim, demuestran que estas sustancias, no afectan a los controladores biológicos, ya que las mismas, deben ser ingeridas para poder actuar. Sin embargo, es de suponer que artrópodos parasíticos, que absorban gran cantidad de azadirachtina de sus víctimas, serán afectados por el nim (Schmutterer, 1990). Al respecto Feldhege y Schmutterer (1993), estudiaron la influencia de las aplicaciones de nim sobre la emergencia y capacidad parasítica de Encarsia formosa sobre Trialeurodes vaporariorum, demostrándose una afectación significativa sobre la emergencia y capacidad parasítica de este benéfico en dosis elevadas de nim. En ese sentido Cóndor (2007) presenta una lista de 13 parasitoides que han sido reportados por la literatura científica como afectados por el nim e indica que las dosis empleadas por los productores, generalmente no tienen un efecto negativo sobre estos controla- dores y sugiere estudios de campo para comprobar esta hipótesis.
Además, las nuevas tendencias en la producción de alimentos a nivel mundial, están encaminadas a lograr que los consumidores accedan a productos libres de sustancias contaminantes; en este contexto, el uso de derivados del nim, se presenta como una alternativa al empleo de insecticidas sintéticos. Por ello, es notorio el interés en estudiar estas sustancias, como fuente de insecticidas naturales, observando su efecto en los agroecosistemas.
En experimentos realizados por Azevedo et al., (2015) se demuestra la eficiencia de los derivados del nim sobre las poblaciones de mosca blanca en melón, haciéndose necesario estableceren la presente investigación la eficacia del extracto acuoso y el aceite formulado, así como su efecto sobre los controladores biológicos presente en este cultivo.
2 Materiales y métodos
2.1 Experimento de campo
El presente estudio se realizó en Lodana, del cantón Santa Ana, provincia de Manabí, (1◦ 11’ LS,80◦ 24’ LO), durante el período octubre a diciembre del 2005. Se evaluó el efecto sobre B. tabaci ysus controladores biológicos de cuatro dosis de extracto acuoso de semillas de nim (25; 50: 75 y 100g L−1) y aceite formulado de nim INBIO-75 
(2,50;5,0; 7,5 y 10 mL L−1), incluyéndose, un testigo químico Confidor
(imidacloprid 1 mL/L−1) y un testigodonde se aplicó agua. Se realizaron cinco aspersionesfoliares de los tratamientos (12, 21, 27, 32 y 42 días después del trasplante -ddt-). Para la siembrase utilizó el híbrido de melón Pacstar
. La parcelaexperimental fue de 30 m2 (6 m× 5 m), y el área útilde 15 m2 (6 m x 2,5 m).
2.1.1 Levantamiento de la información
Número de adultos de Bemisia tabaci por hoja. A partir de los 11 días ddt, se registró el número de adultos presentes en el envés de cinco hojas jóvenes, escogidas al azar dentro de plantas en la parcela útil. Esta evaluación se realizó un día antes y uno, dos y tres días después de cada aplicación. En total se realizaron 19 evaluaciones de esta variable.
Estados inmaduros de Bemisia tabaci. A los 30, 37y 43 ddt, se contabilizó con ayuda de un estereomicroscopio,el número de huevos y ninfas vivas de B. tabaci/cm2. Para esto, se tomaron cinco hojas al azar de la parte basal de la planta, ubicadas en el área útil de cada parcela. Estas fueron llevadas en bolsas plásticas al laboratorio, con papel absorbente en su interior. Las observaciones, se realizaron en dos secciones de hoja de 1 cm2 tomados de la parte basal y apical del envés de cada hoja.
Eficacia de los tratamientos. Se calculó aplicandola fórmula de Abbott (1925), (Ecuación 1).
Donde:
% E = Porcentaje de eficacia,
PTe = Población en el testigo,
PTrat = Población en el tratamiento.
La población de los tratamientos se calculó empleando el valor del área bajo la curva, mediante la fórmula de Shannon y Finney (Ecuación 2), citado por Juarez et al., (2001):AB
ABC = Área bajo la curva,
Y i = Población en la i-ésima observación,
t i = Tiempo (días) en la i-ésima observación,
n = número de observaciones.
En este valor se resumen 19 evaluaciones de adultos y tres de inmaduros de B. tabaci.
Número de depredadores por planta. A los 16, 23, 37 y 44 ddt, mediante observación directa se con- tabilizó el número de depredadores (inmaduros y adultos), presentes en cuatro plantas escogidas al azar dentro de la parcela útil.
Número de ninfas de Bemisia tabaci parasitadas por hoja. Se escogieron aleatoriamente cuatro hojas de la parte basal de plantas dentro del área útil de la parcela, contabilizando en cada hoja, el número de ninfas con evidencia de parasitismo, empleando un estereomicroscopio. Se registró esta variable a los 38 y 46 ddt. Las hojas con ninfas parasitadas fueron cortadas en discos que se colocaron sobre cinta adhesiva tipo doble faz pegada sobre cartulina, luego se colocaron en cajas petri, para esperar la emer- gencia de los parasitoides (Valarezo et al., 2004). Los insectos recuperados fueron ubicados en alcohol al 70% e identificados a nivel de género.
2.2 Experimento en invernadero
Para evaluar el efecto del nim como disuasivo de laoviposición de B. tabaci, se sembraron 18 plantas de melón en macetas, aisladas en jaulas de malla hastatener dos hojas verdaderas, siendo separadas engrupos de tres plantas. Cada grupo de plantas, fueasperjado por el haz y el envés de las hojas, usando un microaspersor, con uno de los siguientes tratamientos:Extracto acuoso de semillas de nim (50 y100 g L−1), Aceite formulado de nim INBIO-75 (5,0y 10,0 mL L−1), más un testigo químico imidacloprid(1 mL L−1) y un testigo absoluto (agua).
Treinta minutos después de su aplicación, las plantas tratadas, fueron trasladadas al campo, a libre exposición, donde permanecieron hasta los cinco días después de la aspersión (dda), con la finalidad de que sean colonizadas por B. tabaci. Para de- terminar el efecto disuasivo de la oviposición, a los 2 y 5 dda, con ayuda de un estereomicroscopio, se contabilizó el número de huevos de B. tabaci por hoja.
2.3 Rendimiento
Cuando los frutos llegaron a su madurez, se registraron las siguientes variables: Número de frutos de tamaño comercial y peso del total de frutos cosechados en el área útil, que fueron posteriormente transformados a kg ha−1.
2.4 Análisis estadístico
Para el experimento de campo, se utilizó un diseño de bloques completos al azar en arreglo grupal con cuatro repeticiones. Los datos fueron sometidos a análisis de varianza y para la separación de medias, se aplicó la prueba de significación de Tukey (0,05). Para el estudio de invernadero, se empleó estadística no paramétrica, aplicándose la prueba de Kruskall-Wallis con k muestras (Steel y Torrie, 1988). Para los análisis se utilizó el programa estadístico InfoStat versión 1.0 (InfoStat, 2001).
3 Resultados
3.1 Efecto del nim sobre estados biológicos de Bemisia tabaci
En la Tabla 1, se presentan los valores bajo la curva de las poblaciones de huevos, ninfas y adultosde B. tabaci, estos fueron utilizados para calcular laeficacia. Se encontraron diferencias entre grupos de tratamientos en las tres variables. En huevos, el extracto acuoso, aceite formulado de nim e imidacloprid formaron un solo rango, con valores estadísticamente inferiores al testigo con agua. Para ninfas y adultos, el extracto acuoso y el aceite formulado fueron iguales entre sí, pero diferentes al imidacloprid,que destaca por su menor valor. Sin embargo, los tres tratamientos, se diferenciaron del testigocon agua. No se detectaron diferencias estadísticas entre las dosis de extracto acuoso, ni aceite denim en las variables estudiadas, con excepción de la población de ninfas, donde las dosis de 100 y 75 gL−1 de extracto acuoso, se diferenciaron significativamente con el menor valor.
Se observó una mayor eficacia en el control de huevos de B. tabaci, con el extracto acuoso de nim, en dosis de 100 g L−1 (75%) y 75 g L−1 (6 %), diferenciándose estadísticamente del resto de tratamientos, siendo el aceite formulado 2,5 mL L−1, el que presentó la menor eficacia (29%). Imidacloprid fue la sustancia con mayor eficacia en el control de ninfas de B. tabaci (75%), mientras que el extracto acuoso 25 g L−1 y el aceite formulado 7,5 ml L−1, alcanzaron la menor eficacia con 46% y 47%, respectivamente. Para adultos, nuevamente destaca por su eficacia imidacloprid (44%), compartiendo rango estadístico con la dosis de extracto acuoso en dosisde 100 g L−1 (35%).
3.2 Efecto del nim sobre controladores biológicos
No fueron observadas diferencias estadísticas enel número de depredadores/planta entre los tratamientos ,en ninguna de las cuatro fechas de evaluación.En la Figura 1, se aprecia la distribución porcentual de los principales depredadores asociados a B. tabaci en melón, determinándose, que Zelus spp.(Hemiptera: Reduviidae), fluctuó entre 63% de individuos registrados en el tratamiento imidaclopridy 32% en aceite de nim. Chrysopa sp. (Neuroptera:Chrysopidae), fluctuó entre 42% en extracto acuosode nim y 17% en Imidacloprid. Arañas y coleópteros de los géneros Coleomegila y Delphastus alcanzaron porcentajes menores.
Tabla 1. Valores bajo la curva de las poblaciones de huevos/cm2, ninfas/cm2 y adultos/hoja de mosca blanca Bemisia tabaci, obtenidos en los tratamientos para su control en melón. Lodana, 2005.
Figura 1. Relación porcentaje de depredadores reportados en los grupos de tratamientos para el control de Bemisia tabaci en melón.
Tabla 2. Valores promedio de número de ninfas parasitadas/hoja registrado en dos fechas de evaluación en los tratamientos para el control de Bemisia tabaci en melón.
Cuando se evaluó el efecto del nim sobre el parasitismo de B. tabaci, se determinaron diferencias estadísticas entre grupos de tratamientos, en las dos fechas de evaluación, observándose, que el nim, sea como extracto acuoso o aceite y el imidacloprid, presentaron valores significativamente menores de ninfas de B. tabaci parasitadas, comparado con el testigo con agua. Por otro lado, no se reportaron diferencias estadísticas entre las dosis de extracto acuoso y aceite de nim para la variable ninfas parasitadas (Tabla 2). Durante esta investigación, fueron identificados los parasitoides Encarsia sp. y Eretmocerus sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), ambos eficientes reguladores de B. tabaci
3.3 Efecto del nim como disuasivo de la oviposición de Bemisia tabaci
Al analizar la información sobre el efecto del nimcomo disuasivo de la oviposición de B. tabaci a nivelde invernadero, no se registró diferencias estadísticas entre tratamientos a los 2 dda. No obstante, a los 5 dda se marcaron diferencias estadísticas entretratamientos, estableciéndose tres rangos de significación. En los tratamientos con nim la población de huevos/hoja fue significativamente más baja que en el testigo con agua, con excepción del aceite formuladoen dosis de 5,00 mL L−1 (Tabla 3).
Tabla 3. Valores promedio del número de huevos de Bemisia tabaci por hoja, encontrados en los tratamientos para determinar la reducción de oviposición causada por extractos acuosos y aceites formulado de nim en plántulas de melón.
3.4 Rendimiento
Se observaron diferencias estadísticas entre grupos de tratamientos para las variables; número de frutos/parcela y peso en kg/parcela. En ambas se destacó significativamente el testigo químico (imidacloprid). El nim, extracto acuoso o aceite formulado, formó un segundo rango de significación, con valores inferiores al testigo químico, pero estadísticamente superior al testigo con agua (Tabla 4). Las dosis de extracto acuoso y aceite de nim, fueron estadísticamente iguales entre sí.
4 Discusión y conclusiones
Fue evidenciada la reducción de las poblaciones adultas de B. tabaci en aquellas parcelas tratadas con nim en extracto acuoso y aceite, confirmándose la actividad repelente de estas sustancias, lo cual según Cañarte (2002), es atribuible a la presencia de volátiles en el nim, que son liberados como mensajes olfatorios, que evitan que los insectos colonicen el área tratada. La aplicación de nim, tuvo un efecto reductor sobre los estados inmaduros de B. tabaci, explicable por la disminución de adultos y el efecto disuasivo del nim sobre la oviposición de esta plaga, lo cual es corroborado con estudios realizados por Prabhaker et al. (1999).
Adicionalmente, hay un efecto sobre la población de ninfas, que se ve reducida, como consecuencia del menor número de adultos y huevos en las plantas tratadas. Es posible que la disminución de ninfas, esté asociada también al efecto directo de la azadirachtina sobre los estados inmaduros de B. tabaci, lo que es coincidente con Prabhaker et al., (1999), El Shafie (2001), Ktattack et al. (2001), Silva et al. (2003), Azevedo et al. (2005).
La falta de significación estadística en la población de depredadores entre tratamientos, sugiere, que los compuestos a base de nim, además del imidacloprid, no afectaron la actividad de estos controladores biológicos en melón, posiblemente por su acción sistémica, o por el hecho que sustancias a base de nim, tendrían que ser ingerido para poder actuar. Sin embargo, es de suponer que artrópodos benéficos que absorban gran cantidad de azadirachtina de sus víctimas, serán afectados (Schmutterer, 1990). Es importante destacar, que estos mismos grupos de depredadores, han sido reportados como importantes reguladores de las poblaciones de B. tabaci en Ecuador (INIAP, 1996; Valarezo et al., 2008b).
Se determinó un efecto negativo del nim sobre los parasitoides, que pudiera interferir en el encuentro de hospedero por parte del parasitoide, o ejerciendo un efecto repelente sobre estos organismos. En este sentido, en trabajos realizados por Price y Schuster (1991), Feldhege y Schmutterer (1993) y Stansly y Liu (1997), se ha determinado, que bajo ciertas condiciones (época de aplicación, dosis, entre otras), el nim puede afectar a los parasitoides. Es posible que esta reducción de la población de ninfas parasitadas, se deba también a que este factor de re- gulación, es denso dependiente, por lo que es lógico encontrar mayor población de biocontroladores en parcelas con mayor presencia del fitófago, como en el testigo. Mientras que las parcelas tratadas con nim, al presentar menos número de ninfas de B. tabaci, tuvieron igualmente menor parasitismo. Final- mente, se puede mencionar que los parasitoides re- portados durante este estudio, coinciden con aquellos encontrados por Valarezo et al., (2004), como reguladores de B. tabaci en melón en la provincia de Manabí.
Los resultados obtenidos a nivel de invernadero sugieren que el nim tiene un efecto disuasivo sobre la oviposición de B. tabaci, fenómeno observado por Prabhaker et al., (1999) en algodón. En otros estudios realizados por El-Sinary y Rizk (2002) y Singh y Singh (1998), se demostró el efecto disuasivo de la oviposición del nim sobre insectos-plagas como Pt-horimaea opercullela y Bactrocera spp., respectivamente.
La menor población de huevos observada en la dosis de 50 g/L−1 en comparación la dosis más alta (100 g/L−1) es un resultado inusual, sin embargo, se aprecia que estadísticamente comparten el mis- mo rango de significación, por lo que ésta diferencia numérica puede ser atribuida a efectos aleatorios, considerando, que sólo se realizó una réplica biológica.
Los resultados permiten advertir que la reducción de los estados biológicos de B. tabaci por efecto del nim, si influyeron positivamente en el rendimiento del cultivo de melón. Sin embargo, al ser una sustancia natural, no alcanzó a competir con el testigo químico (imidacloprid), que prácticamente duplicó su rendimiento con relación a los tratamientos con nim, lo cual fue influenciado muy posiblemente por la eficacia del químico, en el control de adultos y ninfas de B. tabaci, además de su actividad de amplio espectro.
Basados en los resultados de campo de este estudio, se establecen las siguientes conclusiones:
Las aplicaciones de nim disminuyeron las poblaciones de huevos, ninfas y adultos de B. tabaci en melón.
Los derivados del nim no afectaron las poblaciones de depredadores, pero si interfirieron en la actividad de los parasitoides.
Los tratamientos con nim tuvieron rendimientos superiores al testigo sin aplicaciones.
