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1. INTRODUCCIÓN
Los polímeros plásticos tienen la ventaja de ser malos conductores eléctricos, duraderos y económicos, y se usan comúnmente en envases agrícolas y de alimentos. Sin embargo, la contaminación por plásticos supone una grave amenaza para la salud animal, humana y medioambiental. Desde el punto de vista ecológico, se considera la acumulación de desechos plásticos en el medio ambiente como una preocupación creciente (Comanita et al., 2016), y en los últimos años la producción de plástico se ha triplicado, con hasta 6 300 millones de toneladas métricas de desechos plásticos generados (Geyer et al., 2017). Según un informe compilado por una asociación sin fines de lucro, en el 2021 se generaron 139 millones de toneladas de plásticos de un solo uso en todo el mundo (Minderoo Foundation, 2021). Con cada nueva investigación científica, el impacto en el medio ambiente y la salud a causa de la cantidad desmedida de desechos plásticos, no solo los macroplásticos, sino también los microplásticos que se han encontrado en lo que bebemos, comemos e incluso hasta en lo que respiramos, es cada vez más evidente (World Economic Forum, 2023).
Los microplásticos son especialmente preocupantes, puesto que se depositan en distintos ecosistemas y la acumulación potencial de ellos en la cadena alimentaria podría tener efectos adversos para la salud de los seres vivos. Además, medidas como la incineración, el relleno sanitario y el reciclaje de residuos plásticos son costosas y pueden causar contaminación secundaria. Por ello, se requieren medidas de degradación respetuosas con el medio ambiente y los sistemas agrícolas que fortalezcan la seguridad e inocuidad alimentaria y disminuyan los graves problemas ambientales que estos plásticos generan.
Los productos elaborados con plásticos presentan dos tipos de problemas: el primero, relacionado con su deterioro durante su uso; y el segundo, concerniente a la contaminación ambiental posterior a su uso. En este último caso, debido a sus características de resistencia, no suelen ser degradados por los microorganismos del suelo y permanecen visibles en el medio ambiente por tiempo indefinido (Blasing y Amelung, 2018), a lo que se debe agregar la formación de dioxinas, sustancias asociadas al cáncer, al daño del sistema reproductivo y a los trastornos en el desarrollo de los seres vivos (Maqbool et al., 2016).
Una alternativa a la problemática es el uso de plástcios denominados oxo-biodegradables, estos contienen aditivos pro-oxidantes en su composición. Estos aditivos son generalmente complejos de iones de metales de transición, a menudo en forma de estearatos, siendo los más comunes el manganeso (Mn2+), el hierro (Fe3+) y el cobalto (Co2+). El objetivo de estos aditivos es iniciar y acelerar la oxo-degradación del polímero una vez concluido su período de vida útil. Estos aditivos se incorporan típicamente a polímeros derivados del petróleo o gas natural, como el polietileno (PE) -incluyendo el polietileno de alta densidad (PEAD) y de baja densidad (PEBD)-, el polipropileno (PP) y el poliestireno (PS) (Mamin et al., 2023).
Se han explorado diversas opciones para descomponer el plástico, generar polímeros biodegradables y aislar las enzimas que intervienen en la degradación de ciertos polímeros (Peña et al., 2018). Además, los desechos plásticos se tratan con diferentes métodos, como la incineración y el reciclaje químico. El primer método produce grandes cantidades de gases de efecto invernadero que deterioran el clima y contaminan tanto la cadena alimentaria terrestre como la marina, al acumularse en ellas. El segundo método, a pesar de que se desconocen muchos detalles sobre su impacto mundial, depende de técnicas sumamente contaminantes (Greenpeace, 2018). Los microorganismos han sido considerados como una solución para reducir la contaminación por plásticos. Un ejemplo de ello es el hongo Penicillium simplicissimum que logró degradar polietileno (PE) tras someterlo a un tratamiento con ácido nítrico e incubarlo durante tres meses en un cultivo líquido de dicho hongo (Alshehrei, 2017).
La biodegradación del polietileno es una alternativa muy poco considerada, ya que no se han encontrado microorganismos con un complejo enzimático capaz de incorporar los componentes del PE a sus diversas rutas metabólicas (Restrepo-Flores et al., 2014). Sin embargo, Howard (2002) y Shah et al. (2008) han recopilado información de estudios que aseguran obtener algún grado de hidrólisis del polietileno mediante complejos enzimáticos procedentes de bacterias y hongos saprófitos. Esta situación permite un nuevo enfoque a la problemática, ya que este proceso de degradación biológica suele ser respetuoso con el medio ambiente y evita la contaminación por metabolitos secundarios.
Las larvas de insectos suelen ser plagas de varios cultivos, ya que atacan fuentes de alimento, hortalizas, árboles frutales e incluso a otros insectos. Paradójicamente, al igual que en el caso de las toxinas, enzimas y otros metabolitos de diversas bacterias y hongos, la biotecnología podría encontrar en la naturaleza la respuesta a una problemática creada por el ser humano, utilizando los productos que afectan a la producción agrícola, en beneficio del medio ambiente. En respuesta a la acumulación de plásticos en varios ecosistemas, distintos estudios han demostrado que las larvas de la polilla de la harina (Plodia interpunctella) y el gusano de la harina (Tenebrio molitor) parecen tener la capacidad de degradar varios compuestos de polietileno (Brandon et al., 2018; Yang et al., 2018). Recientemente, se ha descubierto que otra de las larvas de un lepidóptero (G. mellonella) posee la misma habilidad, lo que la convierte en una amenaza para los diferentes apiarios, ya que puede destruir una colmena en cuestión de días (Bombelli et al., 2017).
Se han llevado a cabo investigaciones sobre este último, dado que parece que su capacidad para descomponer el PE es significativamente mayor que la de las bacterias y hongos identificados en estudios previos. La saliva de las larvas de G. mellonella puede oxidar y despolimerizar el polietileno, superando el primer paso de la biodegradación, que es la oxidación (Sanluis et al., 2022). Los trabajos publicados por Bombelli et al. (2017) y Weber et al. (2017) han debatido sobre los productos finales del metabolismo del PE por parte de G. mellonella, sin lograr esclarecer ni las características del metabolito resultante ni los mecanismos metabólicos del insecto o de la flora interna para descomponer el PE. Por este motivo, el presente trabajo tiene como objetivo determinar el grado de consumo de polietileno DH (%) y evaluar la capacidad de las larvas de G. mellonella para biodegradar plásticos de polietileno de baja densidad (LDPE), poliestireno expandido (EPS) y plástico entero indicado comercialmente como oxo-biodegradables, como posibles soluciones a la contaminación por este tipo de polímeros.
2. METODOLOGÍA
2.1. Obtención del material biológico y establecimiento de una cría permanente de larvas
Las larvas de G. mellonella se obtuvieron de colmenas infectadas. Para establecer la cría, se preparó una dieta a base de 280 g de salvado de trigo y avena, 250 g de miel natural, 160 g de sustituto de leche para terneros y 120 g de harina de trigo. Se mezcló todo uniformemente para asegurar una correcta distribución de cada ingrediente en todo el preparado. Las larvas se colocaron en envases de plástico con tapas, que contenían el alimento preparado y distribuido según la cantidad de larvas. Se mantuvieron en un rango de temperatura de entre 29 °C a 33 °C para que su ciclo de desarrollo fuera óptimo.
2.1.2. Diseño experimental
El estudio in vivo se dividió en cinco fases para facilitar el trabajo: la fase 1 consistió en plástico entero (LDPE) + las larvas, la fase 2 en plástico entero (LDPE) + el macerado de las larvas, la fase 3 (EPS) (foam en cuadros) + las larvas, la fase 4 consistió en (EPS) (foam en gránulos) + las larvas, y la fase 5 se subdividió en la fase 5-A que era plástico entero oxo-biodegradable + las larvas y la fase 5-B, que era plástico entero oxo-biodegradable + el macerado de las larvas. Cada prueba se realizó por triplicado (M1, M2 y M3). Para las fases 1, 3, 4 y 5-A se pesó cada polímero antes y después del ensayo para observar las diferencias de peso. Se utilizaron larvas L5 y L6 (estadios con aparato bucal masticador bien desarrollado) previamente sometidas a un ayuno de 48 horas. Las heces que las larvas excretaron durante las 48 horas de ayuno se recolectaron para analizarlas y compararlas con las heces excretadas después de ingerir los distintos materiales.
2.1.3. Efecto de la temperatura en la ingesta
Para observar si la temperatura influía en la eficacia de la ingesta del plástico según el material, se utilizó una incubadora para controlar la temperatura. Se trabajó con dos temperaturas en cada fase: 25 °C y 33 °C. Cada plato de Petri se selló con cinta adhesiva. En las fases 1 y 5-A, se cortaron muestras de plástico LDPE y oxo-biodegradable respectivamente, del diámetro de los platos de Petri y se pesaron en la balanza analítica HR-250A de A&D Company, Ltd (Toshima-ku, Tokio 170-0013) antes y después del ensayo. Una vez pesado el plástico, se colocaron diez larvas en cada plato. Los platos con las larvas se sellaron y se mantuvieron durante siete días.
En la fase 3-EPS (hielo seco/foam en cuadrados): se cortaron cuatro pedazos de hielo seco (foam) de 3 cm x 3 cm para cada plato Petri, en total fueron 12. Al montar el ensayo, se sellaron las muestras y se desmontaron a los siete días. Antes del montaje y al finalizar el ensayo, se pesaron los pedazos de hielo seco cortados. Para la fase 4-EPS (hielo seco/foam en gránulos), se desmenuzó el hielo seco (foam) y se colocaron 20 gránulos previamente pesados en cada plato de Petri. Las larvas se colocaron en los platos Petri correspondientes junto con las muestras de EPS granulado y luego se sellaron para desmontar al cabo de siete días. Se realizó el cálculo del grado de consumo con los datos obtenidos al pesar los polímeros utilizados en las fases 1, 3, 4 y 5 parte A mediante la fórmula:
Donde:
𝑃𝑖(𝑔) es el peso inicial de la muestra en gramos y Pf(g) el peso final de la muestra en gramos.
Los resultados obtenidos se analizaron mediante un ANOVA de un factor y prueba de Tukey. Cada uno de los ensayos se llevó a cabo con el programa informático Minitab 19 Statistical y Excel 2019 (Minitab, 2019).
2.2. Estudio in vitro
2.2.1 Presencia de actividad Enzimática
Para detectar una posible acción enzimática, se desarrollaron las fases 2 y la fase 5-B, y se preparó un macerado con 25 larvas y 15 mL de buffer fosfato pH 7.5 a 50 mM para cada fase. El macerado se dividió en M1, M2 y M3, con 5 mL de macerado en cada muestra. Los 15 mL del macerado se dividieron de la siguiente forma: 5 mL del macerado se utilizaron como control y se marcaron con M3. El control se calentó a baño María (plancha o plato caliente con agitador mecánico, Scilogex MS-H-S) a 100 °C durante 10 minutos para inactivarlo. A las muestras M1 y M2, se les añadieron 5 mL de macerado a cada una, en buffer fosfato sin calentar. Los macerados M1, M2 y M3 se colocaron sobre muestras de plástico limpias, secas y pesadas y fotografiadas previamente. Al finalizar el experimento se comparó por gravimetría con la balanza analítica. Los ensayos se mantuvieron durante 30 días. Cada plástico utilizado se lavó con agua destilada. A diferencia de las otras fases, estas dos fases se trabajaron a 27 °C y 33 °C.
2.2.2. Análisis fisicoquímico
Se seleccionaron las muestras más importantes para analizarlas al finalizar los ensayos in vivo mediante espectrometría de infrarrojos (FTIR) y microscopía electrónica, con el fin de detectar los posibles cambios moleculares en la conformación de las bolsas de LDPE y oxo-biodegradables, así como los cambios físicos en la superficie. Asimismo, estas técnicas se utilizaron para detectar cambios químicos en las muestras de heces recolectadas de cada ensayo con larvas de G. mellonella.
Las muestras se sometieron a análisis por FTIR utilizando un espectrofotómetro infrarrojo IRAffinity-1 (Shimadzu) que opera en un rango espectral de 400 a 4 000 cm-1, equipado con un accesorio de reflexión total atenuada (ATR) con un cristal de ZnSe, y configurado para trabajar en modo de transmitancia). Las muestras fueron el etilenglicol, la cera de abeja, el plástico LDPE de control, las heces de las larvas en ayunas y las heces de las larvas que consumieron los tres polímeros utilizados en los ensayos.
Las muestras se observaron con microscopía SEM (microscopio electrónico de Barrido Zeiss Evo 40 VPM de la empresa ZEISS Microscopy) (en https://stri.si.edu/es ciudad de Panamá) y se empleó un detector de captura de electrones secundarios con un voltaje de aceleración de 7 Kv en modo de alto vacío para las fases 1, 2 y 5-A y 5-B.
2.2.3 Pruebas químicas
Prueba Si/No de glicoles: se realizó en heces de larvas en ayunas y (10 mg) y en heces recolectadas de las larvas utilizadas en los ensayos de las fases 1, 3, 4 y 5-A, así como en la seda obtenida de ellas. Las heces se diluyeron en 500 μL de agua destilada para poder realizar las pruebas con el kit Hach. Se siguieron las instrucciones del proveedor: primero se desenroscó la tapa de un vial de reactivo 3 y con una micropipeta se añadió 0.5 mL de la muestra (heces o la seda diluida en 0.5 mL de agua destilada). Luego se agregó el contenido del reactivo 1 (blanco) al vial. Se tapó muy bien el vial para mezclar el contenido con ayuda de un vórtex hasta disolver el polvo. El vial se colocó en un baño María a 40 °C durante 5 minutos. Pasado ese tiempo, se retiró el vial del agua, se secó y destapó para añadir el contenido del reactivo 2 (violeta) al vial. Se volvió a tapar el vial y se mezcló en el vórtice. Por último, se colocó el vial en baño María a 40 °C, esta vez durante 20 minutos. Pasado ese tiempo, se observó el color y, en base a eso, se determinó la presencia o ausencia de glicol y su concentración, siguiendo el rango indicado en las instrucciones.
3. RESULTADOS
3.1 Efecto de la temperatura en la ingesta
El grado de consumo de las fases 1, 3, 4 y 5 parte A a 25 °C y 33 °C se muestra en la Tabla 1. El análisis de varianza demostró que existen diferencias significativas en el grado de consumo de cada sustrato para ambas temperaturas (P ≤ 0.05). El ANOVA mostró que solo en la fase 3 se observaron diferencias significativas en los grados de consumo entre las temperaturas.
3.2. Determinación de acción enzimática sobre plásticos de polietileno
3.2.1 Análisis fisicoquímico
En las imágenes de microscopía electrónica de barrido (SEM), se analizaron las diferencias morfológicas entre el polietileno de baja densidad (PEBD) sin tratar (Control, A) y las muestras tratadas con extracto enzimático de G. mellonella (Figura 1C, D, E y F). Muestra control (Figura 1A); el polietileno sin tratamiento mostró una superficie lisa, sin signos visibles de degradación o alteraciones estructurales, lo cual es característico de su resistencia inicial frente a factores externos. En contraste, en las muestras tratadas (Figura 1B, C, D, E y F), las superficies del polietileno expuestas a los extractos enzimáticos de las larvas evidenciaron signos de erosión significativa. Las imágenes revelaron una textura más irregular, con áreas de depresiones y grietas que indican una degradación progresiva del material.
En las Figuras 1B y C, se observan las primeras señales de desgaste con áreas localizadas de desintegración superficial. En las Figuras 1D y E, la erosión es más pronunciada, con la aparición de fracturas visibles en la estructura del polietileno y en la Figura 1F, se observan las alteraciones más drásticas, con grandes zonas de desintegración que afectan considerablemente a la integridad del polímero.
Figura 1 Película de polietileno de baja densidad. A. Blanco; B-C Fase 1 bolsa de LDPE 25 °C; 721 D. Fase 1 bolsa de LDPE 33 °C; E. Fase 2 LDPE macerado 27 °C; F. Fase 2 LDPE macerado 33 °C
El análisis de espectroscopía infrarroja (FTIR) se realizó para identificar posibles cambios en la estructura química del polietileno tratado con extracto enzimático de G. mellonella y evaluar si la degradación conduce a la formación de subproductos como etilenglicol o si se trata principalmente de un proceso de oxidación del polímero. En las muestras de control (blanco), se observaron picos característicos en 2 914.44 cm-1 y 2 851.88 cm-1 (Figura 2, Tabla 2), correspondientes a las vibraciones de estiramiento simétrico y asimétrico de los grupos C-H en las cadenas metilénicas (CH₂) del polietileno. Estos picos son comunes en los polímeros alifáticos y se mantuvieron presentes en las muestras tratadas, lo que indica que la estructura básica del polietileno aún está presente (Figuras 2A-2C, Tabla 3).
Figura 2 A. Espectro de plástico, B. Espectro Patrón de Glicol (negro) y Espectro Heces en ayuno (Gris), C. Espectro Extracto larvas sobre LDPE (Negro) y Espectro Heces después de Ayuno (gris)
3.2.2 Pruebas químicas
El objetivo de esta prueba era determinar si había glicoles, un subproducto del metabolismo del polietileno en las muestras. Los resultados obtenidos con el kit Hach se muestran en la Tabla 4, donde se observa que la prueba dio positivo para todas las muestras de heces recolectadas de las larvas, incluida la seda de G. mellonella, y para los controles, que no habían sido expuestos a ningún tipo de polietileno.
4. DISCUSIÓN
Grado de consumo
Las muestras tratadas directamente con las larvas y con el macerado se compararon con los blancos (polímero sin tratar), donde se evidenció un notable cambio en la superficie del LDPE y de la bolsa oxo-biodegradable. En los ensayos en los cuales se colocaron las larvas directamente sobre los polímeros y en los macerados se observaron: laceraciones en la superficie, agujeros y algunas áreas ligeramente erosionadas. Resultados muy similares se observaron en otra investigación, donde colocaron larvas de G. mellonella sobre película de LDPE durante 12 horas para observar su consumo. Los primeros agujeros fueron evidentes aproximadamente después de 40 minutos (Peydaei et al., 2020).
Otro estudio utilizó el PS y LDPE como únicas fuentes de carbono en la dieta de un grupo de 25 larvas de G. mellonella incubadas a 28 °C durante siete días aproximadamente, donde de obtuvo un 56.12 % de biodegradación en el PS y un 5.11 % en el LDPE e incluso se observaron cambios químicos en la superficie del material (Burd et al., 2023). En cuanto a la biodegradación de los distintos plásticos, en nuestro estudio, se esperaba que el porcentaje de consumo de las bolsas oxo-biodegradables fuera más alto que el obtenido para ambas temperaturas, debido a las características con las que se han promocionado las bolsas oxo-biodegradables como alternativa al plástico común y para disminuir la contaminación. Es crucial entender que las bolsas oxo-biodegradables no son intrínsecamente biodegradables en el mismo sentido que los bioplásticos. En realidad, son polímeros de origen fósil, a los que se les han añadido aditivos pro-oxidantes (Arias-Villamizar y Vázquez-Morillas, 2018).
SEM
Las muestras tratadas directamente con las larvas y con el macerado se compararon con los blancos, donde se evidenció un notable cambio en la superficie del LDPE y la bolsa oxo-biodegradable. En los ensayos donde se colocaron las larvas directamente sobre los polímeros y en los macerados se observaron laceraciones en la superficie, agujeros y algunas áreas ligeramente erosionadas (Figura 1). Estos resultados coinciden con Peydaei et al. (2021), quienes observaron que después de 40 minutos aparecían agujeros en películas de LDPE expuestas durante 12 horas a larvas de G. mellonella. Dentro de la investigación también, realizaron ensayos con las glándulas salivales extraídas de G. mellonella y, según los resultados, el LDPE tratado con la suspensión de glándulas salivales mostró mayor formación de rugosidades, depresiones y grietas en la superficie de la película de los plásticos. Los resultados obtenidos en nuestra investigación por medio de microscopía SEM muestran las mismas señales de erosión que pueden ser atribuibles a una posible acción enzimática, posiblemente originada en la saliva de G. mellonella.
FTIR
La espectroscopía infrarroja no permite identificar compuestos concretos, pero sí determinar grupos funcionales en una muestra (Movasaghi et al., 2008). La técnica se basa en la excitación de distintos grupos moleculares provocada por un haz de luz infrarroja que atraviesa la muestra; una parte de la radiación es absorbida por esta y la otra se transmite (Carr y Williams, 1997; Kowalska y Gajdab, 2012). Las estructuras moleculares no producen espectros infrarrojos idénticos, por lo que esta técnica resulta de gran utilidad para diversos análisis.
Con el fin de apoyar la hipótesis de que las larvas de G. mellonella son capaces de biodegradar los polímeros utilizados en el estudio actual, se realizaron varios análisis FTIR. En las Figuras 2B y C, se puede observar la formación de un pico de interés que no está presente en la Figura 2A, que actúa como control. Este pico corresponde a la formación del grupo carbonilo, que se observó en la región 1 664.64 cm-1 y 1 715.76 cm-1 (C=O) en el FTIR del LDPE tratado con el macerado (Bonhomme et al., 2003). Dicho grupo se forma al incorporar un átomo de oxígeno en la estructura dañada de la cadena del polímero, lo que da paso a la oxidación, que influye en las propiedades del material, haciendo que su superficie sea más adhesiva e hidrofílica (Kowalczyk et al., 2016; Son et al., 2024). Además, se observaron señales en rangos de aproximadamente 3 400 cm-1 en el LDPE, el EPS y el plástico oxo-biodegradable, señales que evidencian procesos de oxidación (Tabla 3). Los picos anchos en dicho rango se asignan a grupos de ácido carboxílico o hidroxilo, lo que indica un cambio en la composición química del polímero (Peng et al., 2019; Jiang et al., 2021a, 2021b). Estas absorbancias indican que hay un proceso de oxidación y que, al estar presentes en las heces de las larvas, muestran que no solo hay un cambio mecánico al convertir el plástico en microplástico, sino que realmente hay un cambio químico porque se produce oxidación, que es el paso inicial de la biodegradación.
Investigaciones señalan que el etilenglicol es uno de los posibles derivados del metabolismo de los plásticos. Las señales más características del etilenglicol se identificaron mediante valores en rangos muy cercanos que se atribuyeron a la presencia de etilenglicol en otro estudio (Weber et al., 2017). Sin embargo, al comparar meticulosamente cada espectro con el del etilenglicol, no se observó ninguna señal que confirmara la presencia de este compuesto como uno de los derivados del metabolismo del plástico. En una investigación, se afirmó que la absorbancia a 3 300 cm-1 se originaba del etilenglicol (Bombelli et al., 2017). Por otra parte, otros investigadores señalaron que, para confirmar la presencia de etilenglicol como producto de un proceso de biodegradación del polímero, deben identificarse también otros espectros característicos del etilenglicol (es decir, deben buscarse otros espectros), ya que el espectro a 3 300 cm-1 podría deberse a la contaminación de proteínas residuales en la superficie del polietileno (Weber et al., 2017).
Etilenglicol
La analítica de la prueba Si/No de glicoles no permite concluir que los glicoles sean un subproducto del metabolismo del polietileno puesto que dicha señal estaba presente incluso en las muestras control, las cuales provenían de larvas que no habían ingerido dicho polietileno. Nuestros resultados coinciden con Cassone et al. (2020), quienes no pudieron asegurar que la presencia de glicoles es un subproducto del metabolismo del polietileno por parte de la larva.
Recientes investigaciones confirman la capacidad biodegradadora de G. mellonella incluso en ausencia de su microbiota intestinal, lo que sugiere la existencia de enzimas endógenas que actúan en el proceso de biodegradación (Wang et al., 2022; Son et al., 2024). Si bien es cierto que G. mellonella es una especie prometedora para tratar algunos desechos plásticos, son necesarias más investigaciones para entender su modo de acción y su capacidad biodegradadora.
5. CONCLUSIÓN
Se descubrió que G. mellonella es más eficaz en la biodegradación del plástico LDPE, EPS y oxobiodegradable a una temperatura aproximada de 25 °C, que puede variar según las condiciones y otros factores externos como la humedad. Las larvas de G. mellonella provocan cambios físicos en los distintos polímeros y también cambios a nivel de su estructura química, lo que permite la formación de nuevos grupos funcionales y confirma su capacidad biodegradadora. Basándose en la investigación actual, se ha comprobado que G. mellonella posee capacidad biodegradadora gracias al efecto de diversas enzimas, aunque este efecto requiere más estudios. El conjunto de ellas le otorga la capacidad de actuar sobre plásticos de LDPE, EPS y oxo-biodegradables. Por otro lado, las bolsas oxo-biodegradables tienen una diferencia muy mínima en comparación con las bolsas comunes, ya que el impacto negativo en el medio ambiente es prácticamente el mismo, por lo que no son una solución respetuosa con el medio ambiente.
