2.1. Área de estudio

Este estudio fue parte del proyecto “Socio-eco-epidemiología de garrapatas, parásitos transmitidos por garrapatas, resistencia a acaricidas y efectos residuales de acaricidas en el ganado tropical ecuatoriano: impactos en la salud ambiental, animal y pública” (TICKs&TBD), el cual fue abordado en dos regiones ganaderas del subtrópico húmedo del Noroccidente de la provincia de Pichincha y el Valle de los Quijos en la provincia de Napo.

La región del Noroccidente de Pichincha abarca los cantones de San Miguel de los Bancos y Pedro Vicente Maldonado, así como varias parroquias rurales. Se encuentra en las estribaciones occidentales de la Cordillera de los Andes y se caracteriza por su clima tropical lluvioso, con una temperatura media anual de 20,6 °C y una precipitación anual que supera los 3.000 mm, donde el periodo de lluvias oscila entre enero y junio y el periodo de menor precipitación entre julio y diciembre, la humedad relativa promedio mensual es de 88,50 % (GAD San Miguel de los Bancos, 2015). En el sector Los Bancos, la producción ganadera comenzó en los años 90, con ganado Holstein y Brown Swiss (Centro de la Industria Láctea - CIL, 2015), formalizándose legalmente en 2003 con la creación de la Asociación Agrícola Ganadera (Guzmán Saltos y Sánchez Rodríguez, 2015). El Valle de los Quijos se ubica en el Cantón Quijos de la provincia de Napo en las estribaciones orientales de la Cordillera de los Andes, forma parte de la Amazonía ecuatoriana. Registra un clima templado-frío y se divide en dos franjas distintas en función de la altitud. La franja alta registra una temperatura promedio de alrededor de 10,5 °C mientras que, la franja baja tiene una temperatura media de 17 °C (^{Flor, 2015}). Las precipitaciones oscilan entre 1.000 y 1.500 mm en las franjas altas y de 3.000 a 3.500 mm anuales, llegando hasta 4.500 mm en las franjas más bajas y abrigadas. La temporada lluviosa comprende desde marzo hasta agosto y la temporada de menores lluvias se extiende desde septiembre hasta febrero (GAD Quijos, 2015). Las regiones de estudio con sus respectivas fincas participantes pueden observarse en la Figura 1.

Figura 1 Ubicación espacial de las Fincas monitoreadas en el Noroccidente de Pichincha y el Valle de los Quijos. / Spatial location of monitored farms in Northwest of Pichincha and Quijos Valley. 

Dentro del universo de fincas del proyecto TICKs&TBD, se seleccionaron al azar 15 fincas por región; las cuales, fueron monitoreadas y muestreadas en cuatro ocasiones con un intervalo de tres meses desde diciembre 2020 a enero de 2022. Debido a la falta de disponibilidad de bovinos al momento de los muestreos, el número de fincas varió a lo largo del estudio (Tabla 1).

Tabla 1 Fincas monitoreadas por cada uno de los muestreos en las regiones de estudio. / Farms monitored by each of the samplings in the study regions. 

2.2. Conteo de garrapatas

En cada finca, se seleccionaron aleatoriamente cinco animales; los cuales, fueron inspeccionados visualmente en su lado izquierdo y se contaron todas las garrapatas con tamaños superiores a 5 mm. El resultado fue duplicado de acuerdo con las recomendaciones de ^{Miraballes et al. (2022)}. Luego del conteo, se recolectaron 10 garrapatas de cada animal las cuales fueron preservadas en tubos con alcohol absoluto para su identificación en el laboratorio. Esto fue realizado en cada muestreo. Previo a la visita se contactó a los productores para que no realicen control de garrapatas 15 días antes con la finalidad de que el control aplicado no interfiera en los conteos.

2.3. Variables en estudio

Solamente en el primer muestreo, por cada bovino se registró la raza, el color, el sexo, la condición de lactancia, la edad, el estado nutricional, el tiempo de llenado capilar, la salud aparente (Buena a mala), la temperatura y la calidad aparente de piel y pelaje (Bueno a mala), cada categoría utilizada puede ser revisada en la Tabla 2.

Tabla 2 Variables utilizadas para determinar su relación con el número de garrapatas en cada una de las categorías mediante estadística descriptiva y como posibles factores de riesgo frente al grado de infestación bajo o alto de garrapatas. / Variables used to determine their relationship with the number of ticks in each of the categories by descriptive statistics and as possible risk factors for low or high tick infestation. 

Para obtener la variable dicotómica de nivel de infestación de garrapatas, se siguió la metodología de ^{Paucar et al. (2022)}. Los valores del conteo de garrapatas por animal se dividieron en tres zonas anatómicas: a) zona anatómica 1, desde la cabeza hasta la punta del tórax, b) zona anatómica 2, desde la punta del tórax hasta el hueso sacro, y c) zona anatómica 3, sacro, perineo y patas posteriores (Figura 2). Cada zona anatómica se consideró infestada si tenía 20 o más garrapatas. Los grados de infestación se clasificaron como: 1) "nulo" si ninguna zona estaba infestada, 2) "bajo" si una zona anatómica estaba infestada, 3) "medio" si dos zonas anatómicas estaban infestadas, y 4) "alto" si las tres zonas anatómicas estaban infestadas. Por último, para los análisis estadísticos de asociación, los grados de infestación se transformaron en una variable dicotómica, donde los estados "nulo" y "bajo" representaban un nivel BAJO (0) y "medio" y "alto" representaban un nivel ALTO (1). En total, se recopilaron datos de 147 animales para su análisis.

Para analizar la zona anatómica del bovino con mayor número de garrapatas, se utilizó la clasificación en tres zonas anatómicas anteriormente descrita (Figura 2).

Figura 2 División en zona anatómicass del cuerpo de los bovinos para conteo de garrapatas y determinación del grado de infestación. La "zona 1" comprendió la cabeza hasta la punta del tórax, la "zona 2" abarcaba desde la punta del tórax hasta el hueso sacro, y la "zona 3" incluyó el sacro, el perineo, ubre posterior, entre pierna, y las patas posteriores. / Anatomical zone division of the bovine body for tick counts and determination of the level of infestation. Zone 1" comprised the head to the tip of the thorax, "zone 2" covered from the tip of the thorax to the sacrum, and "zone 3" included the sacrum, perineum, posterior udder, between the legs, and hind legs. 

2.4. Identificación morfológica de las garrapatas

En la Unidad de Entomología aplicada del Instituto de Investigación en Zoonosis de la Universidad Central del Ecuador (CIZ) las garrapatas se identificaron morfológicamente utilizando un estereomicroscopio (NIKON model SMZ745T, Tokyo, Japan) con aumentos ×0.67-5 y claves taxonómicas de ^{Barros-Battesti et al. (2006)} y ^{Guerrero (1996}).

2.5. Análisis estadísticos

Los datos recopilados fueron digitalizados en hojas de cálculo de Excel para su posterior análisis. Los datos relacionados con la infestación cuantitativa, se organizaron por animal, localidad y por muestreo para presentarlos con análisis estadísticos descriptivos.

Los datos que evaluaron variables específicas de los animales con el número de garrapatas, se analizaron utilizando exclusivamente la información del primer muestreo, en ambas localidades de manera general. Con estos datos se obtuvo el promedio, mínimo, máximo y desviación estándar del número de garrapatas por animal.

Con el propósito de determinar si existe una relación estadística entre las variables estudiadas y la intensidad de infestación de garrapatas se realizó un análisis univariado de asociación mediante el test exacto de Fisher, y una regresión logística múltiple. En los análisis univariados, se evaluó de manera individual todas las variables de la Tabla 2, excluyendo el sexo y la raza debido a la falta de variabilidad entre categorías en los resultados (que existan al menos 10 casos distintos por categoría). Para los modelos múltiples, se eligieron las variables con un valor de p ≤ 0,20 en el análisis univariado. En el primer paso, se calculó el Factor de Inflación de Varianza (VIF) y se retuvo aquellas con un VIF ≤ 8 para evitar la colinealidad entre variables. Se implementó un algoritmo de eliminación de variables “stepwise” para seleccionar el modelo más sencillo. La función StepAIC del paquete MASS en R facilitó la selección de modelos, utilizando un umbral basado en el Criterio de Información de Akaike (AIC). Se conservó el modelo con el valor de AIC más bajo. El nivel de significancia estadística se estableció en el 5 %. Se evaluó la idoneidad del modelo mediante el R2 de Nagelkerke, el Área Bajo la Curva del Receptor/Operador (AUC), y la sensibilidad y especificidad mediante el paquete pROC en R (^{Paucar et al., 2022}).

3.1. Conteo de garrapatas

El promedio de garrapatas por animal en las dos regiones de estudio fue de 99,39 ± SD 156,28 (0 - 1.426) garrapatas, siendo 108,8 ± SD 179,43 (0 - 1.426) para el Noroccidente de Pichincha y 88,2 ± SD 122,80 (0 - 824) para el Valle de los Quijos. En la Tabla 3 se puede observar el promedio de garrapatas y la desviación estándar por animal en cada muestreo y por región.

Tabla 3 Promedios y desviación estándar de garrapatas sobre los animales, por cada uno de los muestreos en las localidades de estudio. / Mean and standard deviation of ticks on the animals, for each of the samplings in the study localities. 

A nivel de finca, en todos los muestreos se evidenciaron valores promedios más altos de infestación en las fincas del Noroccidente de Pichincha respecto del Valle de los Quijos. En el Noroccidente de Pichincha el segundo muestreo presentó el menor promedio de garrapatas (nivel de infestación medio), de acuerdo con la categorización utilizado en el presente estudio; mientras que, en el Valle de los Quijos correspondió al tercer muestreo (nivel de infestación nulo). Sin embargo, por finca se reportó presencia de garrapatas en todos los muestreos, con variaciones de número de garrapatas en cada uno (Figura 4).

Figura 4 Mapas de promedios de garrapatas sobre bovinos a nivel de finca, en cada una de las fincas participantes: A) primer muestreo, B) segundo muestreo, C) tercer muestreo, D) cuarto muestreo. / Maps of average number of ticks on cattle at the farm level, in each of the participating farms: A) first sampling, B) second sampling, C) third sampling, D) fourth sampling. 

3.2. Zonas anatómicas del bovino y conteo de garrapatas

Durante los cuatro muestreos realizados en el Noroccidente de Pichincha, la zona anatómica 3 presentó la mayor cantidad de garrapatas, con un promedio de 44,79 ± SD 81,65 (0 - 448), seguida por la zona anatómica 1 con un promedio de 33,01 ± SD 69,36 (0 - 554), y la zona anatómica 2 con un promedio de 31± SD 54,49 (0 - 472) garrapatas. En contraste, en el Valle de los Quijos, la zona anatómica 1 tuvo el mayor número promedio de garrapatas, con 33,3 ± SD 50,91 (0 - 304), seguida de la zona anatómica 3 con 31,08 ± SD 52,67 (0 - 438), y la zona anatómica 2 con 23,73 ± SD 37,52 (0 - 210) garrapatas.

Es relevante destacar que, en ambas localidades de estudio, la zona anatómica 3 del cuerpo de los bovinos es el área con mayor cantidad de garrapatas, dado el mayor número de individuos encontrados (Figura 5).

Figura 5 Promedio de garrapatas por cada una de las zonas anatómicas de los animales, en cada localidad de estudio. / Average number of ticks for each of the anatomical zones of the animals in each study locality. 

3.3. Variables individuales relacionadas al número de garrapatas por animal

En la variable sexo, los bovinos hembra presentaron un promedio de 131,7 garrapatas y los machos un promedio de 24,67 garrapatas. En relación con la edad, los animales viejos presentaron 160,9 garrapatas en promedio, comparado con jóvenes y adultos que presentaron 22,46 y 133,8 respectivamente. Se puede destacar que los animales de color negro, en estado de lactación, con condición corporal baja, de regular salud aparente, con un llenado capilar anormal, y con mala salud de piel y pelaje, resultaron con mayor número de garrapatas en promedio comparado con las otras categorías dentro de cada variable (Tabla 4).

Tabla 4 Número y porcentaje de animales correspondiente a cada categoría, con su respectivo promedio de número de garrapatas contadas sobre el animal, desviación estándar y mínimos y máximos, por categoría.* / Number and percentage of animals corresponding to each category, with their respective average number of ticks counted on the animal, standard deviation and minimum and maximum, by category. 

* Núm = número de individuos dentro de determinado ítem; Total = total de animales dentro del estudio; Prom = promedio de garrapatas por ítem; SD = desviación estándar.

* Num = number of individuals within a given item; Total = total number of animals within the study; Avg = average number of ticks per item; SD = standard deviation.

En la Figura 6 se presentan gráficos en caja del conteo de garrapatas totales por animales en relación a las variables individuales en cada una de sus categorías utilizadas en el estudio. Soportando la información dada en la Tabla 4.

Figura 6 obtenidos con los valores del conteo de garrapatas totales por animal, versus cada una de las variables individuales y sus categorías, para observar aquellas con mayor cantidad de garrapatas. A sexo, B edad, C raza, D color, E estado de lactancia, F tiempo de llenado capilar, G condición, corporal, H salud aparente, I calidad de piel y pelo, J temperatura. / obtained with the values of the total tick count per animal, versus each of the individual variables and their categories, to observe those with the highest number of ticks. A sex, B age, C breed, D color, E lactation status, F capillary filling time, G body condition, H apparent health, I skin and hair quality, J temperature. 

En los análisis estadísticos univariados, utilizando las variables individuales por animal versus el grado de infestación dicotómicos, se evidenció que, las variables: edad, salud aparente y salud aparente de piel y pelaje presentaron valor p < 0,05, los valores completos pueden ser revisados en la Tabla 5.

Tabla 5 Análisis univariado usando variables explanatorias en relación con el alto nivel de infestación a nivel por animal, usando el test exacto de Fisher. / Univariate analysis using explanatory variables in relation to the high level of infestation at the per animal level, using Fisher's exact test. 

* NA = No se obtuvo resultado debido al bajo número de observaciones positivas en uno de los items. Animales (+) = Animales con altos grados de infestación de garrapatas; OR = odd ratio; IC inf = intervalo de confianza a 95% de confiabilidad, valor inferior del OR; IC sup = intervalo de confianza a 95% de confiabilidad, valor superior del OR.

* NA = No result was obtained for one of the items due to a low number of positive observations. Animals (+) = Animals with high levels of tick infestation; OR = odd ratio; inf CI = confidence interval at 95% confidence lower value of OR; sup CI = confidence interval at 95% confidence upper value of OR.

El modelo final de la tabla 6 incluyó tres variables, de las cuales solamente se determinó asociación positiva de la salud aparente del pelaje y piel con el alto nivel de infestación de garrapatas, con un valor p < 0,001 en sus categorías Regular y Malo, con Odd Ratio de 5,13 y 25,83 respectivamente. Este modelo obtuvo el menor valor Criterio de Información de Akaike (AIC) correspondiente a 162,9, su sensibilidad corresponde a 0,75 y su especificidad a 0,80. El valor de AUC es de 0,84 (0,77-0,90). Además, el valor de R² Nagelkerke es de 0,42, es decir el modelo tuvo un buen ajuste.

Tabla 6 Resultados del Análisis multivariado de regresión logística usando variables explanatorias en relación con el alto nivel de infestación a nivel por animal, usando modelos lineales generales. / Results of multivariate logistic regression analysis using explanatory variables in relation to the high level of infestation at the per animal level, using general linear models. 

4. Discusión

El conocimiento y comprensión de la dinámica de las garrapatas que afectan al ganado bovino es fundamental, no solo para salvaguardar la salud de los animales, de los alimentos, sino también para mitigar las repercusiones económicas negativas que conlleva su presencia en la industria ganadera (^{Paucar-Quishpe et al., 2023}).

Todas las garrapatas identificadas es este estudio correspondieron a R. microplus en ambas regiones analizadas. Los resultados coinciden con otros autores quienes reportaron a esta especie como principal garrapata afectando al ganado en regiones tropicales y subtropicales (^{Bermúdez Bajaña, 2018}; ^{Bustillos y Rodríguez, 2016}; ^{Orozco Álvarez, 2018}; ^{Paucar et al., 2022}; ^{Rodríguez-Hidalgo et al., 2017}; ^{Villamarín Álvarez, 2022}).

En promedio se encontraron 99,39 ± SD 156,28 (0 - 1.426) garrapatas R. microplus por bovino, que representa un dato relevante en el contexto de la infestación de garrapatas en el ganado bovino. El valor obtenido podría considerarse relativamente alto si se compara con otros estudios del continente americano que reportaron valores entre 12 a 155 garrapatas por bovino (^{Castañeda Arriola et al., 2021}; ^{González-Cerón et al., 2009}b; ^{Miraballes et al., 2022}; ^{Rodríguez-Gallegos y Acosta-Rodríguez, 2011}), aunque es importante considerar que la mayoría animales eran de fenotipo y razas lecheras, que son más susceptibles a la infestación de garrapatas. Es importante destacar que la magnitud de la infestación puede variar significativamente según las condiciones bioclimáticas de la región geográfica y las prácticas de manejo del ganado (^{Paucar et al., 2022}). En el contexto ecuatoriano, estudios como el de ^{Bustillos y Rodríguez (2016)} mencionan un promedio de 70 garrapatas sobre ganado bovino lechero, con valores mínimos y máximos de 4 y 119 respectivamente. Si bien, resultan un promedio similar al obtenido en este estudio, los valores máximos por animal en el presente estudio resultan muy superiores, teniendo pocos animales con infestaciones extremadamente altas. Lo cual es esperado debido a la susceptibilidad individual y las condiciones distintas de cada animal y finca. Además, se reitera la necesidad de tener en consideración estos aspectos al decidir y aplicar métodos de control de garrapatas en cada finca.

Este estudio determinó una mayor cantidad de garrapatas en ciertas zonas anatómicas del animal, siendo la "zona anatómica 3" que incluyó el sacro, el perineo, ubre posterior, entrepierna y las patas posteriores las áreas más relevantes de la infestación. Esto es similar a los resultados obtenidos por ^{Jacho Merino (2015)} quien evidenció que las ubres y entre piernas eran las zonas anatómicas con más garrapatas. Esto es importante debido a que, se deduce que los productos acaricidas no son aplicados adecuadamente. Es importante destacar que en el momento de aplicar el acaricida se debería tomar en cuenta todo el animal, comenzar a aplicar el acaricida desde la cabeza del animal y continuar hacia atrás, siguiendo un patrón sistemático para cubrir todo el cuerpo y evitar áreas sensibles como los ojos, la nariz y la boca. Solamente así, se asegura que el acaricida es bien distribuido y cubre todo el pelaje del animal. Adicionalmente, se debería evita aplicar el acaricida en condiciones de viento fuerte, ya que se corre el riesgo de dispersarse y afectar a las personas y otros animales cercanos (^{Araque et al., 2014}; ^{Zintz, 2018}).

Una serie de variables individuales desempeñan un papel crucial en la dinámica de infestación parasitaria. En este estudio en los resultados de análisis estadísticos univariados se observó asociación estadística positiva del grado de infestación con el color del pelaje de los bovinos, siendo el color negro el grupo que presentó 3,25 veces más probabilidad de presentar un alto nivel de infestación de garrapatas comparado con vacunos de color blanco, café y blanco/negro al igual que los animales viejos con 2,98 OR similar a resultados obtenidos por (^{Bianchi et al., 2003}), esta característica ha sido observada en otros estudios y se la relacionado con el mimetismo de las garrapatas al evitar ser observadas por potenciales predadores en animales de pelajes más claros. Animales con salud aparente regular y mala presentaron valores de OR de 3,34 y 6,58 respectivamente, y animales con salud aparente del pelaje y piel regular y mala con 4,76 y 24,68 de OR. Se observó como factor protectivo a los animales jóvenes con un OR de 0,18, lo que indica que los animales viejos tienden a tener mayores niveles de infestación, esta característica estaría en principio relacionada con el cuidado que los dueños dan a los terneros al no permitirles que pasen de ciertos niveles de infestación. En el modelo multivariable se observó solamente asociación positiva con la salud aparente del pelaje y piel regular y mala con 5,13 y 25,83 OR respectivamente. Lo que difiere de los resultados obtenidos por ^{Paucar et al. (2022)}, quienes determinaron asociación positiva con la edad, vacas lactantes y la condición corporal. Esto posiblemente al reducido número de animales en este estudio.

En base de los análisis descriptivos se observó que ciertos grupos dentro de las variables individuales presentaron un mayor número de garrapatas. En este estudio se observó que la raza taurina acusó mayor número de garrapatas, en concordancia con otros estudios (^{Wambura et al., 1998}) donde cruces de razas B. taurus los cuales presentaron una mayor cantidad de garrapatas al conteo que junto a la composición de la piel o la respuesta inmune, se asociaron con una mayor infestación de R. microplus (^{Jonsson et al., 2014}).

En relación con la edad, este estudio demostró mayor cantidad de garrapatas en animales viejos, lo que se atribuye al sistema inmunológico que tiende a reducirse con la edad, los animales viejos tienden a moverse menos lo que facilita a las garrapatas adherirse a ellos en los potreros o áreas de pastoreo. Contrario a, ciertos estudios que revelan mayor susceptibilidad en terneros (^{Adugna y Tamrat, 2022}; ^{Miraballes et al., 2022}).

Cuantitativamente, las vacas de color negro acusaron mayor cantidad de garrapatas, ratificando lo que otros autores coinciden en afirmar que las garrapatas tienden a ser más activas en ambientes con sombra y humedad, y el pelaje oscuro les proporciona tal condición. Además durante los días y épocas de mayor intensidad de luz, los pelajes oscuros pueden evitar su desecación (Marufu et al., 2011). Es conocido que ciertos arácnidos como las garrapatas usan el mimetismo para pasar desapercibidas en su entorno, por lo que estar en el pelaje oscuro podría evitar ser detectadas fácilmente por depredadores (Pekár et al., 2011).

Las hembras, especialmente de la categoría vacas en producción, parecen más vulnerables al ataque por una mayor cantidad de garrapatas, dado que esta categoría por lo general se encuentra en pastoreo permanente, en cuyo escenario las garrapatas pueden adherirse con más facilidad a las vacas (^{Bermúdez Bajaña, 2018}; ^{Rehman et al., 2017}). Adicionalmente, es de destacar que las vacas lactantes experimentan una mayor demanda energética para sostener la producción de leche, que las expone a una condición de estrés fisiológico (Bianchi et al., 2003). La efectividad de Rhipicephalus microplus también se explica por su propia biología, que se caracteriza por acechar al huésped y adherirse a los animales cuando se acercan a la vegetación (^{Polanco Echeverry y Ríos Osorio, 2016}). Por otro lado, los machos y los bovinos que no están produciendo leche, incluyendo los animales que están en corrales de engorde o en pastoreo de praderas con periodos de descanso largos, generalmente tienen una menor exposición al ambiente y, como resultado, presentan una menor infestación de garrapatas (^{Adugna y Tamrat, 2022}). Esta información es coincidente con los resultados del estudio, ya que las vacas hembras, presentaron mayor número de garrapatas en comparación a los machos. Al igual que los bovinos que se encontraban en estado de lactancia.

La condición corporal reveló una mayor cantidad de garrapatas en los animales con baja condición corporal, cuyos resultados concuerdan con otros estudios que indican que los animales con una baja condición corporal tienen una mayor probabilidad de infestación en comparación con aquellos que están en buena condición (^{Adugna y Tamrat, 2022}), cuyo fenómeno aparentemente se debe a una menor resistencia de los animales con baja condición corporal. De otra parte, es importante señalar que la baja condición corporal podría ser más bien una consecuencia de la alta infestación de garrapatas. Esto significa que, las garrapatas provocan estrés en los animales, alteran su comportamiento y reducen la ingesta de alimento debido a la picazón e irritación que estos ectoparásitos provocan, lo cual puede ocurrir igualmente con los animales con salud aparentemente normal (^{Solomon y Tanga, 2020}).

Se observó mayor cantidad de garrapatas en animales con un llenado capilar lento. Al respecto, se conoce que las garrapatas se alimentan de sangre de sus huéspedes lo que podría ocasionar anemia en animales altamente infestados (^{Anderson y Magnarelli, 2008}; ^{Polanco Echeverry y Ríos Osorio, 2016}). La presencia de garrapatas en bovinos se asoció con una mayor cantidad de estos parásitos en animales con mala calidad de piel y pelaje. Este fenómeno impacta negativamente la calidad del pelaje de los bovinos, ya que las garrapatas, al ser parásitos, generan efectos adversos en la salud y comportamiento del ganado. La constante actividad de alimentación de las garrapatas provoca picazón, irritación y molestias en la piel de los bovinos infestados. Como respuesta, los animales afectados tienden a rascarse y frotarse con objetos o estructuras disponibles en su entorno para aliviar la picazón, lo que puede resultar en daño y desgarramiento del pelaje (^{Khan et al., 2022}).

Con respecto a la estacionalidad, en la región de Quijos, se distinguen claramente dos estaciones opuestas en cuanto a su patrón de precipitación. Los meses de enero, febrero y marzo se caracterizan por ser periodos secos, mientras que la temporada de lluvias abarca de julio a septiembre, correspondiendo a los meses donde menos garrapatas se reportaron en esta localidad. Esto contrasta con la región Noroccidental de Pichincha, donde los meses secos ocurren entre junio y septiembre, meses en los cuales se reportaron menor número de garrapatas, y la temporada de lluvias se extiende hacia finales del año y principios del nuevo año. Este contraste climático subraya la alta variabilidad en la presencia de garrapatas a lo largo del año independientemente de la época, ya que se ha reportado la infestación de garrapatas todo el año (^{Bustillos y Rodríguez, 2016}; GAD Quijos, 2015; GAD San Miguel de los Bancos, 2015).

Cabe señalar que la mayor cantidad de garrapatas encontradas por animal en el Noroccidente de Pichincha, podría atribuirse al efecto de la temperatura promedio más alta en esta región respecto del valle de Quijos, especialmente en aquellos sitios abrigados como Pedro Vicente Maldonado que registra temperaturas más altas que fluctúan entre 20 y 25 o C, y también a las altas precipitaciones. Se discute si las características de los pastos predominantes de los géneros Setaria y Bracharia en ambas regiones brindan un escenario favorable para el desarrollo de las fases inmaduras de las garrapatas (^{Condo Velastegui, 2023}).

Este estudio trabajó con 30 fincas ganaderas, lo que proporciona una visión detallada y valiosa de la situación local con respecto a la infestación de garrapatas en el ganado. Sin embargo, es esencial reconocer que esta cantidad limitada de muestras puede presentar desafíos al intentar generalizar los resultados a un nivel macro. Las variaciones inherentes en las condiciones ambientales, prácticas de manejo del ganado y otros factores a nivel regional pueden no estar completamente representadas en esta muestra limitada. Por lo tanto, aunque los hallazgos ofrecen una comprensión profunda de la realidad local, se debe ejercer cautela al extrapolar estos resultados a una escala más amplia. La diversidad en las prácticas agrícolas y condiciones climáticas entre diferentes regiones podría influir en los resultados de manera significativa. Se recomienda llevar a cabo estudios más extensos y abarcadores. Aumentar el número de fincas participantes y la cantidad de animales por finca en futuras investigaciones permitiría capturar una gama más amplia de condiciones y prácticas de manejo. A pesar de que esto podría implicar una inversión considerable en términos de recursos y tiempo de investigación, los beneficios potenciales superarían estas limitaciones.